1 мед маммолог: Онкологическое отделение № 5

Осмотр молочных желез, как и инструментальные методы исследований (УЗИ, маммография) лучше всего проводить с 5-го о 10-й день цикла. Однако, если возникли жалобы, можно и не дожидаться вышеуказанного периода. Врач маммолог осуществит предварительный осмотр, определит факторы риска по развитию новообразований и составит план обследования.

После первичной консультации у маммолога, пациентке назначается план обследования. По результатам обследования либо назначается лечение с контрольным осмотром с целью оценки его эффективности, либо женщина берется под динамическое наблюдение. При выявлении узловых образований выполняется пункционно-аспирационная биопсия узлового образования с последующим направлением пункционного материала на цитологическое исследование.

Врач маммолог составляет индивидуальный план лечения с последующим динамическим наблюдением. Регулярное обследование у врача маммолога позволит выявить серьезные проблемы со стороны молочных желез в будущем. Для записи на прием к маммологу можно использовать форму обратной связи на сайте или позвонить администратору +7 (495) 603-78-12.

Специалисты отделения маммологии

Главный врач, хирург, маммолог. КМН.

Запись онлайн

Стоимость медицинских услуг маммолога

изотопных измерений скорости полевого метаболизма (FMR) у сумчатого медового опоссума (Tarsipes rostratus) | Журнал маммологии

Аннотация

Метод воды с двойной меткой (DLW) для измерения скорости полевого метаболизма (FMR) у свободно живущих позвоночных имеет ограничения, которые наиболее очевидны при работе с очень мелкими млекопитающими, такими как нектароядный сумчатый медопоссум ( Tarsipes rostratus ). ), которые демонстрируют высокую скорость метаболизма и повышенную скорость водооборота.Мы проверили эффективность радиоизотопа рубидий-86 ( ⁸⁶ Rb) в качестве альтернативного метода оценки FMR у этого вида зимой в национальном парке Скотт на крайнем юго-западе Западной Австралии. Мы провели испытание с 58 медовыми опоссумами, которым вводили коктейль, содержащий ⁸⁶ Rb, тритий и кислород-18, и коррелировали оценки FMR с использованием метода DLW с повторяющимися измерениями константы скорости биологической элиминации (k _b ). из ⁸⁶ руб.Две переменные были значительно коррелированы, и линейная регрессия объяснила 86% вариации, которая увеличилась до 91% с кривой мощности, соответствующей данным. Последовательные измерения k _b у особей, повторно пойманных в течение 12-дневного периода, существенно не различались, равно как и временной интервал между выпуском и повторной поимкой не повлиял на оценку k _b . Средняя ошибка, связанная с предсказанием FMR из k _b для ⁸⁶ Rb, была менее 5% и того же порядка величины, что и для ошибки, присущей самому методу DLW.Хотя основной механизм неизвестен, основные преимущества метода ⁸⁶ Rb включают гораздо более длительный промежуток времени, в течение которого животные могут быть повторно отловлены и по-прежнему предоставлять надежные данные, а также отсутствие необходимости собирать кровь у инъецированных животных. Мы предполагаем, что дальнейшие исследования по измерению k _b s радиоизотопов, таких как ⁸⁶ Rb у других видов, могут привести к жизнеспособным альтернативам для измерения FMR у очень мелких млекопитающих с высокой скоростью метаболизма и круговорота воды.

Широкое применение метода воды с двойной меткой (DLW) (Speakman 1997) для измерения скорости метаболизма животных, находящихся на свободном выгуле, произвело революцию в нашем понимании энергетических затрат на содержание и воспроизводство у самых разных животных, начиная от от насекомых и рептилий до птиц и млекопитающих (Buscarlet et al. 1978; Nagy 1992; Nagy et al. 1999). Этот метод имел большое значение в установлении аллометрических соотношений между потребностями в воде и энергии и массой тела различных позвоночных, что привело к разработке очень полезных прогностических уравнений для потребностей животных в пище, свободно находящихся в поле (Nagy 1987 , 1994b, 2001; Nagy et al.1999). Особый интерес представляет составление полевых скоростей метаболизма (FMR) сумчатых видов, поскольку сообщалось, что базальная скорость метаболизма сумчатых млекопитающих в среднем примерно на 30–35% ниже, чем у эвтерианов такого же размера (Dawson 1969). ; Доусон и Халберт 1970; Макнаб 1986). Фактически, FMR сумчатых не всегда ниже, чем FMR видов, и регресс FMR на массу тела имеет существенно другой наклон, так что FMR мелких сумчатых на самом деле выше, чем FMR аналогичных размеров видов ( Надя 1994а).Мелкие плотоядные сумчатые дасюриды, такие как Sminthopsis crassicaudata и Antechinus stuartii , например, имеют чрезвычайно высокие FMR, которые вдвое выше, чем у эвтерианов того же размера (Nagy 1994a; Nagy et al. 1978; 1988).

Случай крошечного сумчатого медового опоссума массой 10 г ( Tarsipes rostratus ; рис. 1) представляет особый интерес, поскольку его полная зависимость от нектара и пыльцы (Wooller et al. 1984) предполагает, что затраты энергии на добыча для него пищи может быть меньше, чем для активного хищника.FMR медовых опоссумов был впервые измерен в середине зимы Nagy et al. (1995), которые обнаружили, что, хотя FMR действительно составлял примерно 80% от FMR малых дасиурид, он все же был примерно на 60% выше, чем у эутерианина такого же размера. Последующие исследования популяции этого вида в Национальном парке Скотт, на крайнем юго-западе Западной Австралии, подтвердили это и обнаружили, что средние дневные затраты энергии составляют от 25 до 30 кДж / день, полученные при потреблении примерно 7 мл нектара и 1 г пыльцы. в день (Bradshaw and Bradshaw 1999).Однако существуют значительные трудности в использовании метода DLW для измерения FMR в случае медового опоссума, как это обсуждалось Брэдшоу (2003). Очень маленький размер и высокая скорость метаболизма медового опоссума означает, что необходимы более высокие, чем обычно, уровни обогащения кислородом-18 ( ¹⁸ O) и тритием ( ³ H), чтобы гарантировать, что уровни обоих изотопов выше фонового уровня. присутствует при повторной поимке животного. Обычно инъекции 3 г / кг ¹⁸ O с обогащением> 95% достаточно для большинства исследований с мелкими позвоночными (Nagy 1983).Однако в случае медового опоссума требуется гораздо более высокая дозировка — 12 г / кг, и даже в этом случае изотопная активность падает до фонового уровня в течение 48 часов. Учитывая высокую стоимость ¹⁸ O, это серьезный сдерживающий фактор. Также существует очень небольшое окно возможностей для повторного поимки животного, которому была сделана инъекция, и нельзя игнорировать процедурный стресс для животного. Обычно животных, которым вводили изотопы, можно не беспокоить в течение периода до недели, прежде чем будут предприняты усилия по их повторному улову, и, таким образом, можно быть уверенным, что любые стрессовые эффекты, связанные с поимкой, инъекцией и кровотечением животных, исчезли.Однако это далеко от случая с медовым опоссумом, где почти все опубликованные данные об обороте основаны на 24-часовых показателях повторной поимки (Bradshaw and Bradshaw 1999). Животные, которым вводят инъекции, рискуют снова попасть в ловушку-ловушку в течение нескольких часов после того, как их выпустят, а затем впадут в оцепенение при низких температурах окружающей среды (Withers et al 1990). Таким образом, FMR, измеренный через 24 часа после инъекции, может быть нереалистичным и отражать только тот факт, что животное не потратило этот период времени на выполнение своих обычных действий.Другая проблема связана с очень высокой скоростью круговорота воды у этого нектароядного вида. Ежедневное потребление нектара почти равно массе собственного тела животного, а нектар состоит примерно на 80% из воды. Таким образом, опоссумы постоянно находятся в состоянии диуреза, и скорость водооборота обычно составляет в среднем более 200% от общего содержания воды в организме животного в день. Учитывая, что метод DLW оценивает скорость производства C0 ₂ по разнице между темпами снижения удельной активности двух изотопов ³ H и ¹⁸ O (Speakman 1997), это становится проблематичным, когда отток воды (отслеживается обоими изотопами) является высоким по сравнению с производством CO ₂ .В результате метод DLW лучше всего работает с наземными позвоночными, населяющими засушливые регионы, но может быть проблематичным в случае животных, живущих в очень влажных местах обитания, или таких видов, как медовый опоссум, которые демонстрируют чрезвычайно высокую скорость круговорота воды.

Возможной альтернативой является оценка FMR с использованием метода, который не полагается на быстрое повторное поймание животного, и опубликованные испытания, измеряющие скорость выведения ряда радиоактивных изотопов, предлагают такую ​​возможность. Эта концепция была впервые предложена Одумом и Голли (1963), а Вагнер (1970) сообщил о корреляции между скоростью потребления кислорода и элиминацией фосфора-32 у хлопковых крыс hispid ( Sigmodon hispidus ) в лабораторных условиях.В другом исследовании Бейкера и Данауэя (1975) сообщается о значительной корреляции между скоростью выведения цезия-137 и железа-59 ( ⁵⁹ Fe) и производством CO ₂ у 2 видов грызунов, содержащихся в лаборатории ( S. hispidus и Peromyscus leucopus ). Скорость выведения ⁵⁹ Fe в поле, по-видимому, отражает изменения в метаболизме зимой и весной (Baker and Dunaway, 1975). Peters (1996) и Peters et al. (1995) исследовали ряд гамма-излучающих радиоизотопов на предмет их прогностической ценности в лабораторном сравнении с измеренными темпами производства CO ₂ с использованием ¹⁸ O в пустынной игуане ( Dipsosaurus dor salis ).Из различных испытанных изотопов, включая натрий-22 ( ²² Na), хром-51, марганец-54, ⁵⁹ Fe, кобальт-60, цинк-65 и рубидий-86 ( ⁸⁶ Rb), Скорость изменения нагрузки на организм ²² Na и ⁸⁶ Rb наиболее сильно коррелировала с показателями скорости метаболизма с использованием метода DLW, со значениями R ² 0,76 и 0,93, соответственно. Рубидий — это щелочной металл, который близок к калию в периодической таблице и, по-видимому, обрабатывается организмом аналогичным образом, проникая в клетки костей и тканей вместо калия и вызывая калиюрей, что может привести к дисбалансу (Адам и Craik 1989).Однако при использовании в количествах индикаторов воздействие на физиологию животного незначительно. Peters et al. (1995) обнаружили, что изменение потребления калия пустынной игуаной не влияет на скорость выведения ⁸⁶ Rb. Peters (1996) расширил этот подход, включив в него золотую рыбку ( Carassius auratus ) и южную жабу ( Bufo terrestris ), и обнаружил, что ⁸⁶ Rb можно использовать для надежного прогнозирования скорости потребления кислорода жабой, но не золотая рыбка.

Рис. 1

Фотография взрослого самца медового опоссума массой 8 г ( Tarsipes rostratus ) в оцепенении.

Рис. 1

Фотография взрослого самца медового опоссума массой 8 г ( Tarsipes rostratus ) в оцепенении.

Целью нашего исследования было оценить эффективность ⁸⁶ Rb в качестве альтернативного метода измерения FMR медовых опоссумов на свободном выгуле. Это включало одновременное измерение скорости оборота ⁸⁶ Rb, ¹⁸ O и ³ H, чтобы задокументировать степень статистической корреляции между константой скорости биологической элиминации (k _b ) введенных ⁸⁶ Rb. и скорость образования CO ₂ с использованием метода DLW.Наши результаты показывают, что ⁸⁶ Rb может предоставить работоспособную альтернативу для измерения FMR с этим очень маленьким нектароядным видом и другими видами, где ограничения небольшого размера и высокой скорости водооборота делают метод DLW проблематичным.

Материалы и методы

Район исследования . — Наше исследование проводилось в июне 2003 г. в национальном парке Скотт (34 ° 17,0‵ ю.ш., 115 ° 13,8‵ в.д.) на крайнем юго-западе Западной Австралии. В растительности в районе исследования преобладала пустошь, перемежающаяся глубокими песчаными грядами, поддерживающими лесные массивы Banksia ilicifolia , которые являются основным источником пищи медового опоссума.Другие виды растений, которыми питались медовые опоссумы, которые в то время цвели, включали Banksia meisneri, Adenanthos obovatus, Andersonia cerulea и Lysenema ciliatum , которые обычно встречаются по всему участку.

Отлов животных . — Медовые опоссумы были собраны для этого исследования на основании разрешения SF004485 Государственного департамента охраны природы и землепользования Западной Австралии. Все процедуры с животными соответствовали руководящим принципам Американского общества маммологов (Комитет по уходу и использованию животных, 1998 г.) и были одобрены Комитетом по этике животных Университета Западной Австралии в соответствии с разрешением 04/100/117.Использование радиоизотопов в полевых условиях было одобрено Радиационным советом Западной Австралии. Медовых опоссумов ловили в ловушках, построенных из поливинилхлоридных дренажных труб диаметром 150 мм длиной 500 мм, установленных заподлицо с землей. Ловушки располагались на расстоянии 5–10 м друг от друга в ряд, от 12 до 30 ловушек на линию, в 7 различных местах. Ловушки открывали в течение 12 ночей подряд и закрывали металлическими крышками, когда они не использовались. Ловушки проверяли и очищали с 06:30 до 08:30 каждое утро, пойманных животных помещали по отдельности в небольшие хлопковые мешки и перевозили в полевую лабораторию, расположенную в 5 км от места исследования.Определяли пол каждого животного, затем его взвешивали (± 0,1 г) и помечали по биномиальной системе, в которой небольшие зазубрины удаляли по краям их ушей с помощью пробойника (World Precision Instruments, Сарасота, Флорида).

Измерение FMR с использованием ⁸⁶ Rb и метода DLW . 58 животным внутрибрюшинно вводили 0,125 мл стерильного раствора, содержащего 94–96% обогащенного атомами раствора ¹⁸ 0 (Yeda or Rotem Industries, Реховот, Израиль) в дозировке 12 г / кг, 1.85 МБк тритированной воды ( ³ HHO; Амершем, Бакингемшир, Великобритания) и 0,5 МБк ⁸⁶ Rb ( ⁸⁶ RbCl; Perkin Elmer, Брисбен, Австралия). После инъекции мы держали каждое животное в небольшом хлопковом мешочке в течение 2 часов, позволяя изотопам уравновеситься в организме. Затем мы взяли равновесный образец для ⁸⁶ Rb, используя счетчик всего тела на портативном гамма-счетчике Nucleonics PSR8 (Nucleonics, Эдинбург, Великобритания) с кристаллом йодида натрия (NaI) размером 5 x 5 см.Для подсчета всего тела опоссумов держали в вертикальном сидячем положении в пластиковом флаконе диаметром 5 см, помещенном непосредственно над кристаллом NaI. Затем пластиковый флакон накрывали так, чтобы животные оставались в темноте, в течение этого времени три 60-секундных счета были усреднены и приняты, если коэффициент вариации был <1%. В темноте движение опоссумов было минимальным, и надежный счет был достигнут, когда опоссумы приняли устойчивое вертикальное положение сидя. Затем у опоссумов брали кровь из подглазничного синуса (Halpern and Pacaud 1951) с использованием предварительно гепаринизированных капиллярных пробирок с 20 мкл, взятыми для анализа ¹⁸ O и 9 мкл для ³ H (Bradshaw and Bradshaw 1999).Образцы крови для анализа ¹⁸ O немедленно запаивали пламенем в стеклянные капилляры, а образцы крови, предназначенные для подсчета ³ H, центрифугировали в течение 3 минут при 14000 × g в микрогематокритной центрифуге Compur M1100 (Compucor, Мюнхен, Германия) и клетки были отделены от плазмы. Перед тем, как их выпустили на место отлова, мы позволили опоссумам кормиться ad libitum разбавленным раствором меда (20% сахара). После повторной поимки мы снова подсчитали выбросы всего тела каждого опоссума, и у них, как и прежде, взяли кровь для второй повторной поимки пробы крови.Опоссумов также повторно взвесили, чтобы оценить изменения в состоянии тела. Поскольку период полураспада ⁸⁶ Rb составляет всего 18,66 суток, образцы повторного захвата были скорректированы на изотопный распад между измерениями, и k _b изотопа было выражено как k _b = (lnC ₁ — lnC ₂ ) / t, где C ₁ и C ₂ представляют собой отсчеты для образцов уравновешивания и скорректированного повторного захвата, соответственно, а t — прошедшее время в днях. Общая нагрузка на организм (q _t ) радионуклеотида в момент времени t может быть описана общим уравнением

, где q ₀ — начальная общая нагрузка на организм опоссума, k _b — константа скорости биологической элиминации. для радионуклеотида, а k _p — физическая константа радиоактивного распада радионуклеотида (= ln (2) / T _p ), где T _p — физическое полупериод радионуклеотида (18.66 дней в случае ⁸⁶ руб).

Измерение уровней обогащения ³ H и ¹⁸ O в образцах . — Два микролитра плазмы разводили в 3 мл Ultima Gold (Packard Technologies, Мельбурн, Австралия) и удельной активности ³ H был определен путем повторного подсчета образцов с погрешностью менее 1% на жидкостном сцинтилляционном спектрометре Packard Tri-Carb 2300TR с автоматической коррекцией гашения. Вода, микродистиллированная из образцов крови, обогащенных ¹⁸ O (Vaughan and Boling 1961), была разбавлена ​​солевым раствором с известной концентрацией ¹⁸ O и затем ¹⁸ O нанесена на чистый тантал толщиной 2 000 Å. металл как Ta ₂ O ₅ путем анодного окисления в микроячейке с конечным напряжением 120 В, как подробно описано Bradshaw et al.(1987). ¹⁸ Уровни обогащения O были затем измерены с помощью 3 МэВ ускорителя Ван де Граафа в ANSTO (Лукас Хайтс, Новый Южный Уэльс, Австралия) с использованием быстрой ядерной реакции ¹⁸ O (p, α ₀ ) ¹⁵ N с протонами 840 кэВ для использования широкого резонанса на 846 кэВ. Скорость производства CO ₂ рассчитывалась исходя из скорости изменения удельной активности ³ H и ¹⁸ O, предполагая, что любое изменение общего содержания воды в организме было линейным (Lifson and McClintock 1966; Nagy 1980) и оценки FMR. были скорректированы на изотопное фракционирование с использованием уравнения 7.18, как рекомендовано Speakman (1997). Затем мы рассчитали FMR, предполагая, что углеводы были основным диетическим компонентом медовых опоссумов и, следовательно, производили 20,8 кДж энергии на литр произведенного CO ₂ (Nagy, 1983).

Рис. 2

Последовательные измерения константы скорости биологической элиминации (k _b ) рубидия-86 у 9 медовых опоссумов (Tarsipes rostratus) в национальном парке Скотт на юго-западе Западной Австралии, измеренные в июне 2003 года.

Рис. 2

Последовательные измерения константы скорости биологической элиминации (k _b ) рубидия-86 в 9 свободно обитающих медовых опоссумах (Tarsipes rostratus) в Национальном парке Скотт на юго-западе Западной Австралии, измеренные в июне 2003 года.

Возможные эффекты стресса . — Медовые опоссумы особенно чувствительны к факторам окружающей среды, и было обнаружено, что их надпочечники примерно в 10 раз больше, в расчете на массу тела, чем у других млекопитающих (Oates et al. .2007). Кроме того, анализ фекальных стероидов показал, что их суточные скорости выведения кортизола намного превышают таковые у других млекопитающих, изученных на сегодняшний день (Stead-Richardson 2005), и позволяют предположить, что этот вид особенно подвержен стрессу. Наш многолетний опыт работы с этим животным показал, что простое воздействие высокочастотных шумов, таких как разрыв бумаги, может привести к обмороку и смерти в течение 10 секунд. Таким образом, взятие крови проблематично, и мы разработали методику быстрого (10–20 с) кровотечения из глазничного синуса, не вызывающего стресса у опоссума, если при обращении с животным соблюдать осторожность.Еще одна проблема — время, которое опоссумы проводят в ямах-ловушках перед транспортировкой в ​​полевую лабораторию. Однако это исследование проводилось в середине зимы, и ночные температуры обычно были ниже 10 ° C. Опоссумы были обнаружены рано утром, неизменно в оцепенении, и не обнаруживали никаких признаков стресса из-за своего заключения.

Статистика .— И линейный, и нелинейный регрессионные анализы использовались для сравнения скоростей изменения нагрузки на организм в размере ⁸⁶ руб. С оценками FMR, выраженными как суточная скорость производства CO ₂ с использованием метода DLW.Дисперсионный анализ с повторными измерениями (ANOVA) был использован для исследования надежности последовательных измерений k _b для введенных ⁸⁶ Rb. Также было исследовано влияние изменения времени, прошедшего между образцами уравновешивания и повторного захвата, на k _b . Значения даны как среднее ± SE .

Результаты

Пятьдесят восемь медовых опоссумов (39 самцов и 19 самок) были введены коктейлем изотопов, 31 из которых был повторно пойман в течение 12 дней, что дает высокий коэффициент повторной поимки — 53.4%. Пятнадцать введенных опоссумов были повторно пойманы один раз, 7 дважды и 9 трижды со средним интервалом повторной поимки 2,41 ± 0,42 дня, в диапазоне от 0,73 до 7,98 дня. Однако только 14 из этих 31 повторной поимки от 12 особей (8 самцов и 4 самок) дали полезные оценки FMR, которые были повторно пойманы в течение 36 часов после инъекции, после чего удельная активность ¹⁸ O и ^{3 Изотопы} H падают до фонового уровня. Из-за гораздо более низкой скорости выведения изотопа ⁸⁶ Rb из инъецированных животных, множественные оценки k _b были получены от 16 опоссумов, что позволило нам исследовать как повторяемость k _b для данных индивидуумов, так и надежность оценки при расчетах за различные промежутки времени.

Влияние прошедшего времени на оценки константы скорости биологической элиминации (k _b ) рубидия-86, введенного в медовых опоссумов.

Влияние прошедшего времени на оценки константа скорости биологической элиминации (k _b ) рубидия-86, введенного в медовых опоссумов.

Результат последовательных оценок k _b для ⁸⁶ Rb у 9 самцов медовых опоссумов показан на рис.2. Двухфакторный дисперсионный анализ с повторными измерениями не выявил значительных различий между последовательными оценками k _b для отдельных опоссумов ( F = 2,596, d.f = 2, 16, P = 0,106). Однако различия между людьми в k _b были значительными ( F = 6,239, d.f. = 8, 16, P = 0,001). Общие средние для 1-й, 2-й и 3-й оценок k _b составили 0,1142 ± 0,0072, 0,1028 ± 0,0055 и 0,1054 ± 0.0054 соответственно и статистически не различались ( F = 0,945, d.f. = 2, 16, P = 0,679).

Влияние прошедшего времени на оценку k _b было проанализировано путем группирования данных в периоды 1 день, 1-2 дня, 2-3 дня и> 5 дней (Таблица 1). ANOVA не выявил статистической разницы между средними значениями ( F = 0,4903, d.f = 3,24, P = 0,692).

Влияние стресса в некоторой степени можно оценить по изменениям массы тела повторно пойманных особей.Среднее процентное изменение массы тела тех опоссумов, для которых были получены оценки FMR с использованием метода DLW, составило -2,5 ± 1,0% / день, и эта потеря веса сравнивается с очень значимым увеличением веса 0,71 ± 0,4% / день, показанным те особи, которые были повторно отловлены через более длительные промежутки времени ( t = 2.911, df . = 30, P = 0.0067).

Общие средние значения для k _b и FMR составили 0,1072 ± 0,0118 и 1,036 ± 0,241 литра CO ₂ в день, соответственно.Среднее значение для всех показателей FMR составило 25,1 ± 6,7 кДж / день энергии, если предположить, что на литр CO вырабатывается 20,8 кДж энергии. ₂ Регрессия и корреляция между двумя переменными показаны графически на рис. 3. Четырнадцать оценок FMR с использованием ¹⁸ O были получены от 12 человек, и они были нанесены на график относительно значений k _b для соответствующего временного интервала в 6 случаях и в перекрывающихся интервалах в других случаях. Уравнение значимой линейной регрессии: y = 17.26x — 0,983 с коэффициентом детерминации ( R ² ) 0,864. Коэффициент Пирсона r, который измеряет силу корреляции, составляет 0,9296 с P <0,0001. Однако лучшее соответствие данным достигается с помощью кривой мощности, уравнение: y = 38,85x ^1,765 с R ² = 0,91. Учитывая, что мы пытались предсказать FMR по значениям k _b , более подходящим анализом, чем регрессия наименьших средних квадратов, является регрессия по уменьшенной главной оси (RMA; среднее геометрическое), и уравнение для этого имеет вид y = 19.258x — 1,1212. Мы использовали эти уравнения для оценки ошибки, связанной с предсказанием FMR по значению k _b (таблица 2). Средняя ошибка при использовании линейной регрессии составляет -4,9%, но уменьшается до 2,0% при использовании кривой мощности и 2,2% при использовании регрессии RMA.

Рис. 3

Регрессия скорости полевого метаболизма свободно обитающих медовых опоссумов (Tarsipes rostratus), измеренная с кислородом-18 в июне 2003 г., на константе скорости биологической элиминации (k _b ) рубидия-86 с мощностью кривая подогнана к данным.Человек r = 0,93, P <; 0,0001 для корреляции между двумя переменными.

Рис. 3

Регрессия полевой скорости метаболизма свободно обитающих медовых опоссумов (Tarsipes rostratus), измеренная с кислородом-18 в июне 2003 г., на константе скорости биологической элиминации (k _b ) рубидия-86 с кривая мощности соответствует данным. Человек r = 0,93, P <; 0,0001 для корреляции между двумя переменными.

Обсуждение

Изучение представленных здесь данных полевого исследования медового опоссума ( T.rostratus ) предполагает, что измерение изменяющейся нагрузки на организм радиоизотопа ⁸⁶ Rb может предложить правдоподобную альтернативу методу DLW для измерения FMR в случае этого очень небольшого вида. Из-за чрезвычайно высокой скорости метаболизма медового опоссума в сочетании с исключительно высокой скоростью оттока воды из-за его нектароядной диеты, метод DLW доводится до предела, и только небольшое количество повторных отловов дает пригодные для использования данные. Насколько нам известно, рубидиевый метод был опробован только на трех видах низших позвоночных (Peters 1996; Peters et al.1995), и это первое исследование обращения с этим изотопом у млекопитающих.

Тридцать одна оценка k _b на ⁸⁶ руб. За 12-дневный период была получена от 58 введенных опоссумов, и ¹⁸ O оборотов были получены от 14 из них. Для сравнения было получено гораздо меньше измерений FMR из-за необходимости повторно поймать животных в течение 24–36 часов после инъекции, после чего изотопное обогащение упало до фонового уровня. Среднее значение FMR, рассчитанное с использованием метода DLW для медовых опоссумов в этом исследовании, составило 25.1 ± 6,7 кДж / день, что незначительно отличается от значения 28,6 ± 3,0 кДж / день, сообщенного Брэдшоу и Брэдшоу (1999) для опоссумов из той же популяции в Национальном парке Скотт.

Преимущество метода ⁸⁶ Rb состоит в том, что повторяющиеся измерения нагрузки изотопа в организме были возможны в течение 12-дневного периода у ряда людей, и не было обнаружено значительных изменений со значениями k _b в диапазоне от От 0,079 / день до 0,14 / день для разных людей и в среднем 0.102 / день для мужчин и 0,106 / день для женщин, то есть примерно 10% от введенных ⁸⁶ руб. Выводится в день. Стабильность данных по рубидию также была очевидна при сравнении данных, собранных в разные временные интервалы (т.е. в течение 1 дня с момента выпуска, 1-2 дней, 2-3 дней и> 5 дней). Не было значительной тенденции с данными, указывающими на то, что оценка k _b для любого конкретного человека не зависит от времени.

Были предприняты все усилия, чтобы свести к минимуму стрессовые воздействия, связанные с обращением с опоссумами и их кровотечением, но изменения массы тела позволяют предположить, что процедуры, связанные с методом DLW, оказали негативное влияние на медовых опоссумов.Те особи, которые были пойманы в течение 24–36 часов и у которых была кровь второй раз, потеряли в среднем 2,5% своей исходной массы тела в день, что сопоставимо с очень значительным увеличением веса на 0,7% в день для 16 опоссумов, которые были повторно пойманы в течение более длительные временные интервалы. Эти данные согласуются с выводами Брэдшоу и Брэдшоу (1999), которые обнаружили, что животные в их исследовании, в котором FMR был измерен с ¹⁸ O, также теряли в среднем 2,7 ± 0,7% своей массы тела в день. .Исходя из этого, мы могли бы предсказать, что исследование, включающее простую инъекцию ⁸⁶ Rb и подсчет всего тела в течение более длительного периода времени, окажется для этих мелких животных гораздо менее стрессовым.

Прогноз скорости полевого метаболизма (FMR) на основе константы скорости биологической элиминации (k _b ) рубидия-86 у сумчатого медового опоссума ( Tarsipes rostratus ), проведенный в Национальном парке Скотт, Австралия, в июне. 2003 г. с использованием линейной регрессии, кривой мощности и регрессии по уменьшенной главной оси (RMA).

Прогнозирование полевой скорости метаболизма (FMR) на основе константы скорости биологической элиминации (k _b ) рубидия-86 у сумчатого медового опоссума ( Tarsipes rostratus ), проведенное в Национальном парке Скотт. , Австралия, июнь 2003 г., с использованием линейной регрессии, кривой мощности и регрессии по уменьшенной главной оси (RMA).

Сравнение затрат, а также практических преимуществ и недостатков оценки полевой скорости метаболизма (FMR) с использованием метода дважды меченой воды (DLW) и путем измерения скорости биологической элиминации (k _b ) введенного рубидий-86 ( ⁸⁶ руб).

Сравнение затрат, а также практических преимуществ и недостатков оценки полевой скорости метаболизма (FMR) с использованием метода дважды меченой воды (DLW) и путем измерения скорости биологической элиминации (k _b ) введенного рубидия-86 ( ⁸⁶ руб).

Исследование FMR и данных ⁸⁶ Rb показало значительную корреляцию: 86,4% вариации между двумя переменными объясняются линейной регрессией и 91 % по кривой мощности.Использование этой последней кривой или более подходящей регрессии RMA для оценки ошибки, связанной с прогнозированием FMR на основе k _b , приводит к средней ошибке примерно 2,0%, которая сравнивается со значением 6,6%, указанным Peters et al. . (1995) в своем исследовании пустынной игуаны ( D. dorsalis ). Результаты аналогичного исследования южной жабы ( B. terrestris ), проведенного Peters (1996), где последовательные оценки k _b варьировались на 7%, показали, что ⁸⁶ Rb также можно использовать для прогнозирования FMR наземных амфибий.Эти уровни ошибок сопоставимы с ошибкой самого метода DLW, которая составляет порядка 8% (Nagy 1980), но в случае медового опоссума среднее значение маскирует высокий уровень вариации в точности прогноз.

Механизм, лежащий в основе этой корреляции, в настоящее время неизвестен, и похоже, что рубидий, как щелочной металл, обрабатывается организмом так, как если бы он был калием (Williams and Leggett 1987). Некоторые исследования показывают, что он также может иметь поведенческие эффекты (Sopranzi 1993; Williams et al.1987). Shoemaker et al. (1972), изучая контроль выделения носовой солевой железы у ящериц игуанид ( D. dorsalis ), обнаружили, что рубидий обрабатывается точно так же, как калий, а RbCl выводится железой вместо нормального KCl после инъекций рубидия.

В недавней статье о зяблике-зебре ( Taenopygia guttata ) описан другой подход к измерению FMR у отвязанных птиц, когда инъекция NaH ¹³ CO ₃ позволила измерить как потребление O ₂ , так и CO ₂ продукции на основе анализа стабильного изотопа углерода-13, собранного в воздухе, выдыхалось птицами во время полета (Hambly et al.2002).

Сравнение затрат, связанных с двумя методами (таблица 3), подчеркивает тот факт, что рубидиевый метод намного дешевле, с расходами примерно A2 на животное, по сравнению с 50-180 долларами на животное для метода DLW. в зависимости от того, анализируются ли образцы с помощью быстрой ядерной реакции (Брэдшоу и др., 1987; Вуд и др., 1975) или масс-спектрометрии. Оборудование, необходимое для проведения анализов, также намного проще и дешевле в случае рубидиевого метода, для которого нужен только портативный гамма-счетчик по сравнению с циклотроном, линейным ускорителем или масс-спектрометром для метода DLW (Nagy 1983; Speakman 1997 ).Другие явные преимущества рубидиевого метода включают отсутствие необходимости собирать кровь у животных и гораздо более длительное время, в течение которого можно собирать эффективные образцы для восстановления. В случае медового опоссума, который является крайним примером, это окно для эффективного повторного улова простирается только до 36 часов после инъекции ¹⁸ O и ³ H, в то время как мы смогли получить эффективные измерения биологической элиминации. константа скорости ⁸⁶ Rb до 8 суток после инъекции.

Насколько нам известно, на сегодняшний день ни в одном исследовании не использовался независимый набор данных, включающий метод рубидия, для прогнозирования скорости метаболизма в популяции субъектов, находящихся на свободном расстоянии, и это очень желательно. Исследование Peters et al. (1995) с ящерицей D. dor salis проводился полностью в лаборатории, и было бы наиболее информативно проверить надежность их калибровки в полевых условиях, используя ⁸⁶ Rb. Наше собственное исследование было проведено в полевых условиях, но только в 1 сезон (зима), и его необходимо повторить в другое время года, прежде чем можно будет применить калибровку, указанную здесь, к другим сезонам и другим популяциям медовых опоссумов.Дальнейшие физиологические исследования также необходимы для выяснения взаимосвязи между константой скорости биологической элиминации рубидия и скоростью метаболизма, прежде чем можно будет уверенно применять этот метод для рутинного измерения FMR позвоночных в полевых условиях.

Результаты нашего исследования с 10-граммовым медовым опоссумом показывают, что измерение k _b s радиоизотопов, таких как ⁸⁶ Rb, может предложить альтернативу методу DLW для оценки FMR, особенно в в случае животных, которые чувствительны к стрессу, у которых высокий уровень метаболизма и повышенная скорость водооборота, или и то, и другое.

Благодарности

Анализы кислорода-18 были выполнены в исследовательском центре Лукас-Хайтс, Сидней, при финансовой поддержке Австралийского института ядерных наук и инженерии. Полевые исследования в Национальном парке Скотт были поддержаны Австралийским исследовательским советом и пожертвованиями друзей медового опоссума. Также выражаем благодарность за полезные комментарии и предложения 2 рецензентов.

Цитированная литература

.

1989

Внутриклеточная компартментализация калия

Американский журнал болезней почек

14

277

280

Уход за животными, Комитет по использованию

1998 год

Руководство по отлову, обращению с млекопитающими и уходу за ними, одобренное Американским обществом маммологов

Маммологический журнал

79

1416

1431

.

1975

Выведение ¹³⁷ Cs и ⁵⁹ Fe и его связь со скоростью метаболизма диких мелких грызунов

Журнал экспериментальной зоологии

192

223

236

2003

Экофизиология позвоночных: введение в ее принципы и приложения

Cambridge University Press

Кембридж, Великобритания

.

1999

Полевая энергетика и оценка потребления пыльцы и нектара сумчатым медовым опоссумом Tarsipes rostratus в пустошах на юго-западе Австралии

Журнал сравнительной физиологии, Б. Биохимическая, системная и экологическая физиология

169

569

80

.

1987

Определение ¹⁸ O методом оперативного анализа ядерных реакций: приложение для измерения микрообразцов

Журнал прикладной физиологии

63

1296

1302

.

1978

Utilization du double marquage HT ¹⁸ O dans une étude du bilan métabolique chez Locusta migratoria migratorvides

Журнал физиологии насекомых

24

225

232

1969

Стандартный метаболизм сумчатых животных

Природа

221

383

.

1970

Стандартный обмен веществ, температура тела и площадь поверхности австралийских сумчатых животных

Американский журнал физиологии

218

1233

1238

.

1951

Technique de prlevement d’échantillons de sang chez les petits animaux de labratoire par ponction de plexus opthalmique

Comptes Rendues de la Société Biologique (Париж)

141

1465

1467

.

2002

Стоимость полета зебрового вьюрка (T aenopygia guttata ): новый подход, основанный на устранении ¹³ C, меченного бикарбонатом

Журнал сравнительной физиологии, B. Биохимическая, системная и экологическая физиология

172

529

539

.

1966

Теория использования скорости оборота воды в организме для измерения энергетического и материального баланса

Журнал теоретической биологии

12

46

74

1986

Пищевые привычки, энергетика и воспроизводство сумчатых

Зоологический журнал (Лондон)

208

595

614

1980

CO ₂ Производство животных: анализ потенциальных ошибок в методе воды с двойной меткой

Американский журнал физиологии

238

R466

R473

1983

Метод воды с двойной меткой: руководство по применению

Калифорнийский университет, исследовательская статья UCLA Publication

12

1417

1

45

1987

Масштабирование полевой скорости метаболизма и потребности в пище у млекопитающих и птиц

Экологические монографии

57

111

128

1992

Метод воды с двойной меткой в ​​исследованиях экологической энергетики наземных позвоночных

Bulletin de la Société d’Ecophysiologie (Paris) Supplement

17

9

14

1994а

Полевая биоэнергетика млекопитающих: от чего зависит скорость полевого метаболизма?

Австралийский зоологический журнал

42

43

53

1994b

Сезонное потребление воды, энергии и пищи свободноживущими млекопитающими в засушливых районах

Австралийский зоологический журнал

42

55

63

2001

Пищевые потребности диких животных: уравнения прогнозирования для свободноживущих млекопитающих, рептилий и птиц

Nutrition Abstracts and Reviews Series B

71

21R

31R

.

1999

Энергетика вольных млекопитающих, рептилий и птиц

Annual Review of Nutrition

19

247

277

.

1988

Скорость полевого метаболизма и потребность в пище небольшого сумчатого дасюрид, Sminthopsis crassicaudata

Австралийский зоологический журнал

36

293

299

.

1995

Скорость полевого метаболизма мелкого сумчатого млекопитающего, медового опоссума ( Tarsipes rostratus )

Маммологический журнал

76

862

866

.

1978

Энергетические и водные бюджеты в свободноживущем Antechinus stuartii (Marsupialia: Dasyuridae)

Маммологический журнал

59

60

68

.

2007

Размножение и эмбриональная диапауза у сумчатых: выводы из содержащихся в неволе самок медовых опоссумов, Tarsipes rostratus (Tarsipedidae)

Общая и сравнительная эндокринология

150

445

461

.

1963

Радиоактивные индикаторы как средство измерения потока энергии на уровне популяции в природе

403

10

Radioecology

Рейнхольд

Нью-Йорк

1996

Оценка энергетического метаболизма золотой рыбки ( Carassius auratus ) и южных жаб ( Bufo terrestris ) из ^{86 Скорость элиминации} Rb

Копея

1996

791

804

.

1995

Оценка скорости метаболизма пустынной игуаны ( Dipsosaurus dorsalis ) радионуклидным методом

Физиологическая зоология

68

316

341

.

1972

Исследования по контролю выведения электролитов носовой железой ящерицы Dipsosaurus dorsalis , Сравнительная биохимия и физиология, A

Сравнительная физиология

42

749

757

1993

Хроническое введение лития и рубидия крысам

Общее поведение, исследовательское поведение и электрическая активность мозга. La Clinica terapeutica

142

211

218

1997

Вода с двойной маркировкой: теория и практика

Chapman & Hall

Лондон, Великобритания

2005

Размножение и стресс у сумчатых, находящихся под угрозой исчезновения: неинвазивный мониторинг фекальных стероидов

к.э.н. диссертация

Университет Западной Австралии

Перт, Австралия

.

1961

Процедуры быстрого определения меченой тритием воды в биологических жидкостях

Журнал лабораторной и клинической медицины

57

159

164

1970

Потребление кислорода, температура окружающей среды и выделение фосфора-32 хлопковыми крысами

Экология

51

311

317

.

1987

Распределение внутриклеточных щелочных металлов в Reference Man

Физика в медицине и биологии

32

173

190

.

1987

Фармакологическая роль рубидия в психиатрических исследованиях

Комплексная терапия

13

46

54

.

1990

Метаболическая физиология эвтермических и торпидных медовых опоссумов, Tarsipes rostratus

Австралийский зоологический журнал

37

685

93

.

1975

Определение кислорода-18 в воде, содержащейся в биологических образцах, путем активации заряженными частицами

Аналитическая химия

47

646

650

.

1984

Медовые опоссумы и их кормовые растения

439

443

Поссумы и планеры

Surrey Beatty & Sons

Сидней, Австралия

Заметки автора

© 2007 Американское общество маммологов

(PDF) Экология медового опоссума, Tarsipes rostratus, в национальном парке Скотт, Западная Австралия

BRADSHAW ET AL: ЭКОЛОГИЯ МЕДОВОГО ПОССУМА 35

пищевых растений T. rostratus (Dodd et al. 1984). Эта взаимосвязь

не была очевидна, однако, в течение лета в ловушках

в данном исследовании, а также в давно несгоревших

участках в пределах исследуемой области, и двухлетний эффект, который мы выявили,

, кажется специфическим. к растительности

восстанавливается после пожара.

Другой значительный краткосрочный эффект погоды на

, выявленный в результате этого исследования, — это увеличение скорости захвата

, наблюдаемое при прохождении холодного фронта. Были доступны только данные

из двух периодов отлова в 2005 и 2006 годах

, но в обоих случаях прохождение интенсивной низконапорной депрессии

, несущей дождь, с барометрическим давлением

ниже 1000 гПа, было связано с повышенным давлением. захватить

ставок T.rostratus с сильными отрицательными корреляциями.

Опубликованная информация о влиянии барометрического давления на поведение животных скудна, хотя есть неофициальные данные о животных, на которых

повлияли такие изменения (Stokes, Slade and Blair 2001). Chapman

и Trethewey (1965) сообщили о положительной корреляции

между барометрическим давлением и уловами за ночь ловушки

у восточных кроликов, Sylvilagus oridanus, в

западном Орегоне, а Hoff и Hillyard (1993) обнаружили

, которые изменяются. при атмосферном давлении влияет на скорость поглощения воды через кожу обезвоженных пустынных жаб

,

Scaphiopus couchi.Также сообщалось, что летучие мыши

использовали атмосферное давление в качестве ориентира при отслеживании

насекомых (Paige 1965). В случае T. rostratus падение барометрического давления

, очевидно, предвещает дождь и производство нектара

растениями стимулируется высокой влажностью

и дождем (K. Dixon, личн. Ком.) Повышенная поведенческая активность

связанный с поиском пищи для этого нектара

, явно приводит к большей вероятности попадания животных

в ловушку-ловушку.

Помимо дождя, история пожаров имеет существенное влияние на численность T. rostratus, что отражено

в показателях улова и значениях плотности. Существенная разница в

коэффициентах зимнего отлова и плотности между

сожженными и несгоревшими лесными массивами Банксия предполагает наличие более

постоянного населения в несгоревшей среде обитания. Вероятно,

является результатом реакции их пищевых растений на огонь.

B. meisneri, один из немногих зимних потенциальных продуктов питания

видов в этом районе, погибает от пожара и восстанавливается из

семян (Джордж, 1987), что приводит к ухудшению кормовой базы. в зимние месяцы после пожара, в то время как потери

B. occidentalis и Beaufortia sparsa уменьшают доступность пищи

в конце лета и начале

осенью. Кормовые растения T. rostratus различаются по своей

реакции на огонь (отмирание и регенерация из семян

или регенерация из эпикормовых побегов или лигнотуберов),

, таким образом, время, прошедшее с момента возгорания, будет иметь различный эффект

об их включении (Bell et al.1984). Коэффициенты отлова были

, заметно схожи на выжженных и несгоревших территориях летом

, и это, по-видимому, связано с обширным заселением

A. meisneri через несколько лет после пожара. Данные радио-слежения за

показывают, что люди обычно перемещались с

необожженной стороны дороги на выжженную пустошь, чтобы накормить

летом, но не проживали в выжженной среде обитания.

Таким образом, численность T.rostratus post re — это

, взаимодействие между реакцией на огонь их

пищевых видов и фенологией роста, когда они

регенерируют. Популяции T. rostratus будут

наиболее восприимчивы к режиму частых и обширных пожаров

, когда их пищевые виды погибают от пожара. По оценкам, от

времени, необходимого для популяций T. rostratus, до

восстановления после пожара, колеблется от 15-25 лет (G.Friend,

unpub., Everaardt 2003).

Пищевое поведение и передвижения опоссумов

Учитывая, что мощные экземпляры этого вида и

семейств растений, которые считались единственным источником пищи для T. rostratus

, имели низкую численность в течение периода исследования конца лета

, очевидное ожидание состоит в том, что

животных могут использовать новые пищевые растения помимо

этих трех Семей. Наша идентификация пыльцевых зерен

не дает никаких доказательств того, что это произошло.T. rostratus

питался только видами Myrtaceae, Proteaceae и Epacridaceae

. Внутри этих групп они потребляли виды

, которые имеют морфологию оральной морфологии, которая также поддается опылению птицами

(Brown et al. 1997).

Наши данные радиотрекинга в сочетании с записями пыльцы

показывают, что T. rostratus широко перемещается между

соседними местообитаниями и может преодолевать значительные расстояния

для обнаружения ограниченных источников пищи.Основываясь на идентификации

пыльцевых зерен, вполне вероятно, что несколько особей

преодолели километр, чтобы добраться до небольших стоянок

B. occidentalis в конце лета. Менее экстремальным является перемещение

почти всех особей между лесными массивами Banksia

и пустошью в поисках A. meisneri и Beaufortia

sparsa. Эти движения могут быть вызваны выборочным сбором

пыльцы и нектара с разных растений,

, как впервые было предложено Брэдшоу и Брэдшоу (1999),

на основании отсутствия какой-либо корреляции между нектаром

и потреблением пыльцы отдельными животными. .Например, концентрация сахара

в B. sparsa owers была в восемь раз ниже, чем у A. meisneri. Следовательно, для T.rostratus

было бы более выгодно использовать последний вид

в качестве источника нектара. С другой стороны,

тычинок Beaufortia ower являются заметной частью

ower, что указывает на то, что у них может быть больше пыльцы

.

Участки использования мужчин, отслеживаемые в этом исследовании,

в среднем 1.04 ± 0,49 га, не были значительно больше

, чем 0,79 ± 0,24 га, о которых ранее сообщалось для

самцов T. rostratus во все сезоны в Национальном парке Скотт

(Bradshaw and Bradshaw 2002). Использование

площадей, наблюдаемых в этом исследовании, указывает на то, что сокращение кормовых ресурсов летом на

не сопровождается явным увеличением площади кормовых угодий животных на

.

Ареалы обитания, оцененные на основе нашего набора данных, предполагают, что

, однако, T.rostratus может эксплуатировать большие площади

% PDF-1.3 % 798 0 объект > эндобдж xref 798 80 0000000016 00000 н. 0000001951 00000 н. 0000002130 00000 н. 0000002161 00000 п. 0000002218 00000 н. 0000003125 00000 н. 0000003315 00000 н. 0000003381 00000 н. 0000003481 00000 п. 0000003647 00000 н. 0000003765 ​​00000 н. 0000003865 00000 н. 0000003982 00000 н. 0000004107 00000 п. 0000004216 00000 н. 0000004342 00000 п. 0000004454 00000 п. 0000004581 00000 н. 0000004692 00000 н. 0000004817 00000 н. 0000004937 00000 н. 0000005045 00000 н. 0000005151 00000 п. 0000005262 00000 н. 0000005376 00000 п. 0000005543 00000 н. 0000005696 00000 п. 0000005869 00000 н. 0000005998 00000 н. 0000006186 00000 п. 0000006374 00000 п. 0000006577 00000 н. 0000006778 00000 н. 0000006960 00000 н. 0000007090 00000 н. 0000007234 00000 н. 0000007403 00000 н. 0000007512 00000 н. 0000007683 00000 н. 0000007797 00000 н. 0000007962 00000 н. 0000008086 00000 н. 0000008257 00000 н. 0000008376 00000 п. 0000008472 00000 н. 0000008568 00000 н. 0000008662 00000 н. 0000008756 00000 н. 0000008850 00000 н. -Fk3 & Jz [.7,7: gU9> /C3.g! * YIDFnI + J] FhT mCZUCp} k & = ǃqpI2ρ9DBhZhA3wC1T «D3 & 3xRz, ᭧, 2 NBd8’N% 4F (ȅZVΒX \ c 5D = L? B (т \ Ď,

Экология медового опоссума, Tarsipes Rostratus, в национальном парке Скотт, Западная Австралия — Профили и исследовательский репозиторий UWA

TY — JOUR

T1 — Экология медового опоссума, Tarsipes Rostratus, в Национальном парке Скотт, Западная Австралия

AU — Брэдшоу, Дон

AU — Phillips, RD

AU — Томлинсон, Шон

AU — Холли, Р.J.

AU — Jennings, SA

AU — Брэдшоу, Фелисити

PY — 2007

Y1 — 2007

N2 — Медовый опоссум, Tarsipes rostratus, облигатное нектароядное животное, которое, как известно, питается растениями только с самого начала. три семейства на юго-западе Западной Австралии: Myrtaceae, Proteaceae и Epacridaceae. На эти растения могут негативно повлиять огонь, уменьшение количества осадков или уровня грунтовых вод, а также патоген Phytophthora cinnamomi. Мы исследовали экологию T.rostratus с точки зрения: (i) колебания численности популяции в ответ на дождевые осадки и пожары в течение 20-летнего периода и (ii) изменений в рационе и передвижениях в период снижения доступности пищи в конце лета. Средние показатели улова достоверно положительно коррелировали со средней скоростью цветения Banksia ilicifolia за 20-летний период. Показатели зимнего улова также значительно положительно коррелировали как с годовым, так и с зимним количеством осадков за два года до отлова на недавно выгоревших участках, но не на давно несгоревших участках.Показатели улова были значительно выше в несгоревших лесах Banksia зимой, но плотность там снизилась с 1996 года, что связано с гибелью многих деревьев Banksia ilicifolia от стойкой инфекции Phytophthora. Несмотря на это снижение, показатели зимнего улова на несгоревших участках все еще были примерно вдвое выше, чем на выжженных через 6 лет после последнего пожара. Кратковременные коэффициенты отлова отрицательно коррелировали с атмосферным давлением, показывая, что движение и добыча пищи стимулируются прохождением фронтальных погодных систем с низким давлением.Несмотря на небольшое количество известных источников пищи, цветущих в конце лета и осенью, не было никаких доказательств того, что T. rostratus использовал виды растений из других, кроме трех вышеупомянутых семейств. Летом площади использования также были не больше, чем в Национальном парке Скотт, зарегистрированные ранее во все сезоны. Некоторые люди, однако, перемещались на большие расстояния, чтобы найти пространственно ограниченные источники пищи. Консерватизм их рациона и чувствительность населения к изменениям количества осадков и истории пожаров указывают на то, что T.rostratus особенно уязвимы к некоторым изменениям окружающей среды, происходящим в настоящее время на юго-западе Австралии.

AB — Медовый опоссум, Tarsipes rostratus, облигатное нектароядное животное, которое, как известно, питается растениями только трех семейств на юго-западе Западной Австралии: Myrtaceae, Proteaceae и Epacridaceae. На эти растения могут негативно повлиять огонь, уменьшение количества осадков или уровня грунтовых вод, а также патоген Phytophthora cinnamomi. Мы исследовали экологию T.rostratus с точки зрения: (i) колебания численности популяции в ответ на дождевые осадки и пожары в течение 20-летнего периода и (ii) изменений в рационе и передвижениях в период снижения доступности пищи в конце лета. Средние показатели улова достоверно положительно коррелировали со средней скоростью цветения Banksia ilicifolia за 20-летний период. Показатели зимнего улова также значительно положительно коррелировали как с годовым, так и с зимним количеством осадков за два года до отлова на недавно выгоревших участках, но не на давно несгоревших участках.Показатели улова были значительно выше в несгоревших лесах Banksia зимой, но плотность там снизилась с 1996 года, что связано с гибелью многих деревьев Banksia ilicifolia от стойкой инфекции Phytophthora. Несмотря на это снижение, показатели зимнего улова на несгоревших участках все еще были примерно вдвое выше, чем на выжженных через 6 лет после последнего пожара. Кратковременные коэффициенты отлова отрицательно коррелировали с атмосферным давлением, показывая, что движение и добыча пищи стимулируются прохождением фронтальных погодных систем с низким давлением.Несмотря на небольшое количество известных источников пищи, цветущих в конце лета и осенью, не было никаких доказательств того, что T. rostratus использовал виды растений из других, кроме трех вышеупомянутых семейств. Летом площади использования также были не больше, чем в Национальном парке Скотт, зарегистрированные ранее во все сезоны. Некоторые люди, однако, перемещались на большие расстояния, чтобы найти пространственно ограниченные источники пищи. Консерватизм их рациона и чувствительность населения к изменениям количества осадков и истории пожаров указывают на то, что T.rostratus особенно уязвимы к некоторым изменениям окружающей среды, происходящим в настоящее время на юго-западе Австралии.

M3 — Артикул

VL — 29

SP — 25

EP — 38

JO — Австралийская маммология

JF — Австралийская маммология

SN — 0310-0049

IS — 1

ER —

Медоносные пчелы настраивают колонию и индивидуальный поиск пищи на присутствие нескольких хищников и качество пищи

Abstract

Страх может иметь сильное воздействие на экосистему, давая хищникам роль, непропорциональную их фактическому уровню гибели.У пчел страх проявляется в том, что собиратели избегают опасных мест кормления, тем самым снижая приспособленность опыляемых растений. Однако остается неясным, как страх влияет на опылителей в сложном естественном сценарии с участием нескольких видов хищников и различного качества участков. Мы исследовали шершней, Vespa velutina (меньший) и V. tropica (более крупный), охотящихся на азиатскую медоносную пчелу, Apis cerana в Китае. Шершни охотились на пчел на цветках и подвергались нападению пчелиных семей.Пчелы считали более опасными более крупные виды шершней (которые в 4 раза массивнее). Он получил в 4,5 раза больше нападавших, чем более мелкие виды шершней. Мы проверили реакцию пчел на группу из трех кормушек с разными видами шершней и разными ресурсными качествами. Когда все кормушки предлагали 30% раствор сахарозы (мас. / Мас.), Распределение колоний для кормления, индивидуальные посещения и время пребывания на отдельном участке были сокращены в соответствии со степенью опасности. Присутствие хищников сократило количество посещений корма на 55–79% и время пребывания на 17–33%.Когда кормушки предлагали разные уровни вознаграждения (15%, 30% или 45% сахарозы), колонии и отдельные кормовые растения благоприятствовали более высоким концентрациям сахара. Однако при сопоставлении качества пищи с множественными угрозами (более сладкая пища соответствует более высокой опасности) колонии проявляли больший страх, чем отдельные особи. Колонии уменьшили добычу пищи на участках с низкой и высокой опасностью. Люди проявляли меньше страха и лишь уменьшали количество посещений участков повышенной опасности. Таким образом, противопоставление индивидуума возникающим эффектам страха на уровне колонии может пролить свет на то, как хищники формируют опыление социальными пчелами.

Образец цитирования: Тан К., Ху З., Чен В., Ван З., Ван И, Ние Дж. К. (2013) Боязливые собиратели: медоносные пчелы настраивают колонию и индивидуальный сбор пищи на присутствие нескольких хищников и качество пищи. PLoS ONE 8 (9): e75841. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0075841

Редактор: Стивен К. Пратт, Университет штата Аризона, Соединенные Штаты Америки

Поступила: 26 июня 2013 г .; Принято к печати: 22 августа 2013 г .; Опубликовано: 30 сентября 2013 г.

Авторские права: © 2013 Tan et al.Это статья в открытом доступе, распространяемая в соответствии с условиями лицензии Creative Commons Attribution License, которая разрешает неограниченное использование, распространение и воспроизведение на любом носителе при условии указания автора и источника.

Финансирование: Эта работа была поддержана Кен Тана в рамках программы CAS 135 (XTBG-T01) Китайской академии наук, Китайского национального исследовательского фонда (31260585) Ключевой лабораторией экологии тропических лесов, Тропическим ботаническим садом Сишуанбаньна, и программой CAS 135 (XTBG-T01) .Финансирующие организации не играли никакой роли в дизайне исследования, сборе и анализе данных, принятии решения о публикации или подготовке рукописи.

Конкурирующие интересы: Авторы заявили, что конкурирующих интересов не существует.

Введение

Воздействие хищников каскадно распространяется на экосистему: хищники могут влиять на добычу и, таким образом, влиять на первичных продуцентов [1] — [3]. Воздействие хищников на опылителей особенно важно. Более 90% видов цветковых растений в наземных экосистемах используют опылителей животных для содействия своему воспроизводству [4], а 67% цветковых растений используют опылителей насекомых [5].Поэтому косвенные нисходящие эффекты, опосредованные хищничеством опылителей, могут быть обычным явлением [6] и иметь сильные экосистемные эффекты [3]. Хищничество может напрямую уменьшать количество опылителей, но также оказывает важный нелетальный эффект, страх, который изменяет пространственное распределение жертв и частоту поиска пищи [7] — [10]. Страх возникает из-за ожидания или осознания опасности [11]. Мы используем функциональное определение «страха», как жертва, проявляющая настороженность и избегающая хищника [12].

Экологические последствия страха могут быть такими же сильными, как и фактическое потребление хищников [13].Страх является эффективным сдерживающим фактором для опылителей, нарушая опыление растений и тем самым влияя на их приспособленность. Например, присутствие пауков-крабов привело к меньшему количеству посещений опылителей в течение более коротких периодов времени и снижению показателя приспособленности растений и урожайности семян у Leucanthemum vulgare [6]. Искусственные модели пауков-крабов, которые не могут убивать насекомых, аналогичным образом сократили количество посещений насекомыми-опылителями до цветков Rubus rosifolius , что привело к уменьшению завязывания семян на 42% и массы плодов на 50% [14].Производство плодов шмелей, опыляемых шмелями, значительно снизилось на участках с высокой активностью пчелиного шершня [15]. В этом случае 32% атак заканчивались успешным нападением хищников, но, в целом, исследования показывают, что эффекты хищников в основном непотребительны и являются результатом боязни хищников [16].

Исследования, изучающие влияние нескольких хищников на поведение жертвы, остаются менее распространенными, чем исследования с одним хищником. Чтобы понять, как жертва управляет многоуровневым риском [17], нам необходимо больше данных о том, как жертва проявляет бдительность [18] по отношению к множеству хищников.Исследователи, изучающие опылителей, обычно изучали реакцию на один вид хищников за раз [14], [19] — [24]. Однако животные часто сталкиваются с опасностью нескольких видов хищников, которые по-разному опасны.

Мы сосредоточили внимание на пчелах, потому что они являются важными опылителями в самых разных экосистемах [25], влияют на приспособленность растений [6], [14], [15], являются добычей множества хищников [15], [22], [26] ] и демонстрируют уклонение от хищников. Шмели ( Bombus ternarius ) посещали участки молочая с пауками значительно реже, чем участки без пауков [20].Медоносные пчелы ( Apis mellifera ) предпочитали безопасные кормушки (с мертвой пчелой или мертвым пауком) и избегали повторных посещений участков, где они подвергались нападению хищников [21]. Медоносные пчелы также избегали цветов с пауками-крабами и цветов, в которых недавно были пауки [22]. Dukas и Morse [19] сравнили пары пятен молочая и обнаружили, что A. mellifera реже посещали зараженные пауками участки, хотя и не тогда, когда естественная плотность пауков была низкой [27]. Однако неизвестно, как социальные пчелы отреагируют на естественную ситуацию с множеством видов хищников, соответствующих разным уровням опасности на пищевых участках.Такая информация важна, потому что понимание размера и силы косвенных эффектов в трофических каскадах требует детального знания того, как жертва реагирует на хищников [28].

Исследования хищничества пчел были сосредоточены на хищниках, которые сидят и ждут, вроде пауков-крабов, которые ждут опылителей на соцветиях. Тем не менее, воздушные хищники также могут иметь большое значение и иметь большую площадь охоты на одного хищника. Например, Уилсон и Холвей [29] представили доказательства того, что присутствие осы ( Vespula pensylvanica ) вызывало избегание у пчел Hylaeus .Оса «волчья» ( Philanthus spp.) Охотится только на пчел, и ее присутствие снижает численность шмелей и количество плодов монашества в пределах 50 км ² области вокруг скопления шершней [15]. Шершни также могут влиять на опыление пчел, напрямую конкурируя за ресурсы нектара. Шмели избегают конкуренции шершней Vespula на цветках молочая [30]. Присутствие Vespula pensylvanica снижает посещаемость пчелами цветков и снижает завязку плодов [31]. Поэтому влияние воздушных хищников, таких как шершни, на добычу пищи пчелами и опыление, заслуживает большего внимания.

Наконец, системы, движимые страхом, традиционно описываются в терминах свирепых хищников позвоночных, у которых свирепость измеряется реакцией добычи [8]. Шершни, охотящиеся на пчел, также являются жестокими хищниками и важны, потому что они охотятся на основных опылителей. В Азии шершни из рода Vespa являются основными хищниками медоносных пчел и могут привести к истощению и побегу колоний [32], [33]. Большой азиатский шершень, Vespa tropica , будет грабить мед, сначала убивая сторожевых медоносных пчел, пока колония не скроется [32].Seeley et al. [34] сообщили, что V. tropica может привести к бегству A. florea колонии из примерно 6000 пчел всего за три часа борьбы. Шершень, V. velutina , хотя и меньше по размеру тела, чем V. tropica , также повреждает [26], [35], [36]. Ранее исследователи изучали этих шершней как хищников, устраивающих гнезда медоносных пчел, но мы также наблюдали, как они летают над цветами в поисках пищи A. cerana . Потому что В.tropica в четыре раза массивнее, чем V. velutina (рис. 1), мы прогнозировали, что он будет представлять большую опасность.

Рисунок 1. Шершни представляют собой угрозу.

Шершни (показаны увеличенные фотографии) (A) атакованы колониями A. cerana и (B) атакуют A. cerana , которые собирают пищу на живых цветах. Показаны стандартные планки погрешностей. Мы обозначаем существенные различия разными буквами.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0075841.g001

Азиатский вид медоносных пчел, A. cerana , эволюционировал вместе с этими хищниками Vespa и поэтому имеет особую защиту: мерцающее поведение, которое отталкивает шершней [26], [37] и, в качестве последней защиты, окружает хорошо бронированный шершень с клубком пчел, которые убивают своим сильным жаром [38]. Apis cerana также является важным местным опылителем [39], [40]. Поэтому мы выбрали этот вид для проверки гипотезы о том, что ценное насекомое-опылитель будет проявлять разную бдительность, когда ему представлены несколько пищевых участков, одновременно содержащих разные виды хищников.Пчелы-хищники могут предпочесть участки, содержащие высококачественную пищу, более привлекательную для добычи [41], [42]. Поэтому в одном эксперименте мы сопоставили качество пищи с опасностью, проверяя, как пчелы реагируют, когда им дают выбор между участками, которые были более качественными (более концентрированный нектар), а также более опасными.

Мы измерили реакцию как на уровне колонии, так и на индивидуальном уровне, потому что медоносные пчелы являются суперорганизмами, и поэтому решения о добыче пищи принимаются на индивидуальном уровне и уровне колонии [43]. Как А.mellifera , A. cerana может привлекать сокамерников к ресурсам цветков [44], таким образом потенциально усиливая эффект бдительности на уровне колонии. Например, A. mellifera набирают меньше нектара, который считается опасным, когда недавно погибшая пчела помещается на ресурс [45].

Материалы и методы

Мы провели эксперименты с июля по декабрь 2012 г., соответствующие периоду пиковой активности шершней, в Юньнаньском сельскохозяйственном университете, Куньмин, Китай (22 ° 42 ′ 30 с.ш., 100 ° 56′01 в.д., высота 1890 м. ) при В.velutina и V. tropica вели активную охоту на медоносных пчел. Оба вида шершней встречаются по всей Юго-Восточной Азии [36]. В Непале количество атак V. velutina и V. tropica на A. cerana также увеличилось с июля по сентябрь [46]. Наш полевой сезон также совпал с периодом нехватки цветков, что способствовало приучению пчел к кормушке. Мы использовали три колонии из A. cerana , каждая с четырьмя рамками пчел и расплодом.

Эксперимент с тепловым шариком

Сначала мы проверили ток А.cerana будет рассматривать рабочих V. velutina и V. tropica как угрозу. Несмотря на то, что A. cerana атакует и нагревает V. velutina [26], [37], опубликованные исследования не сообщают о том, как он реагирует на V. tropica . Мы использовали сети от насекомых, чтобы поймать рабочих V. velutina и V. tropica на пасеке, когда они охотились на медоносных пчел, обезболили их CO ₂ , взвесили каждого шершня, а затем привязали каждого живого шершня, обернув конец. провода (2.Диаметром 2 мм и длиной 50 см) вокруг талии (соединение между грудной клеткой и брюшной полостью) для представления пчелиным семьям. Мы наблюдали реакцию рабочих A. cerana на присутствие шершней (15 шершней каждого вида, пять испытаний, проведенных в разные дни с каждой из трех разных семей A. cerana , каждая пчела проверена только один раз). Каждое испытание состояло из живого привязанного шершня, размещенного на расстоянии 10 см от входа в колонию. Через 3 минуты, когда пчелы напали, мы поместили полученный пчелиный шар в герметичный пластиковый пакет, охладили его при 0 ° C в течение двух минут, чтобы убить пчел ( A.cerana — тропический вид, более чувствительный к холоду, чем A. mellifera ), а затем посчитал их.

Охота на цветы

Чтобы определить, будут ли шершни охотиться на пчел на цветках, мы наблюдали участок размером 1,5 м × 2 м из цветов Cuphea balsarnona , которые посетили собирателей A. cerana . Мы подсчитали количество шершней V. velutina и V. tropica , пытавшихся поймать (ныряя) фуражиров A. cerana на этом участке за 30-минутное испытание (всего 10 испытаний, каждое в разный день). .Мы также подсчитали количество успешно пойманных пчел.

Выборочные эксперименты

Мы провели три различных эксперимента, в зависимости от выбора, данного пчелам. Мы обучили собирателей A. cerana искусственной кормушке (флакон объемом 70 мл с 18 отверстиями диаметром 3 мм, просверленными вокруг его крышки), заполненный 30% -ным раствором сахарозы без запаха, в 10 м от тестируемой колонии. Мы дрессировали пчел, отлавливая уходящих фуражиров у входа в улей и медленно выпуская их у тренировочной кормушки.Некоторые приземлились, накормили и вернулись в свой улей, где они наняли сокамерников.

В начале каждого испытания мы снимали кормушку для дрессировки и устанавливали три кормушки на расстоянии 30 см друг от друга и на одинаковом расстоянии от очаговой колонии. Мы снова использовали растворы сахарозы без запаха для всех экспериментов. Живых насекомых (шершни или бабочка, Papilio xuthus , безвредный контроль) прикрепляли, как описано выше, каждого к проволоке и помещали на 10 см выше их соответствующих кормушек. Каждый эксперимент состоял из двух частей: (1) тестирование распределения труда в колонии между кормушками (групповое поведение) и (2) индивидуальный выбор фуражиров, проверенный в отсутствие других пчел вокруг кормушек, чтобы гарантировать независимый выбор.

Чтобы измерить распределение рабочей силы в колонии , мы установили набор кормушек после того, как 50 пчел были обучены работе с кормушкой для обучения. Каждой кормушке была присвоена карта разных цветов (желтая, синяя или зеленая), случайным образом назначенная в начале каждого испытания и измененная для следующего испытания. Расположение каждого лечения в массиве также было рандомизировано между испытаниями. В группе мы подсчитали количество пчел на каждой кормушке через 15 минут, достаточное время для того, чтобы семьи набрали в среднем в 2,7 раза больше собирателей, чем были обучены.Мы предсказали, что колонии распределяют эту рабочую силу в соответствии со степенью риска и качеством пищи. Мы также измерили продолжительность кормления 10 различных случайно выбранных пчел на каждой кормушке последовательно из трех семей (30 пчел на семью, три разных кормушки, всего 90 пчел). Мы предсказали, что пчелы будут тратить меньше времени на кормление опасными кормушками в зависимости от степени риска и качества корма.

Чтобы проверить индивидуальных вариантов выбора пчел , мы обучили новый набор пчел набору из трех кормушек, также размещенных на расстоянии 10 м от исследуемого гнезда, но в другом направлении и внутри арены с клеткой (70 × 66 × 52 см. ).Это позволило нам контролировать выход пчел на арену и ограничить выбор одной пчелой за раз. На этапе обучения каждую кормушку помещали на карточку заметного цвета (желтого, синего или зеленого), чтобы пчела могла связать обработки в разных кормушках с цветами карточек. Эта ассоциация была важна, потому что впоследствии мы наблюдали за 10 последовательными выборами пчел и хотели, чтобы пчелы легко определяли, какая кормушка соответствует какой обработке. Медоносные пчелы обладают прекрасным цветовым зрением и могут ассоциативно узнавать цвет [47].Чтобы потенциальное смещение цвета не повлияло на наши результаты, мы рандомизировали цветовые ассоциации. Разных пчел обучали ассоциировать разные серии цветов с тремя обработками. Например, первая пчела была обучена ассоциировать зеленый, синий и желтый цвета с обработками 1, 2 и 3 соответственно. Затем мы протестировали эту пчелу с теми же цветовыми ассоциациями. Однако вторая пчела была обучена связывать другой порядок цветов (синий, зеленый и желтый) с обработками 1, 2 и 3 соответственно.Мы пометили всех обученных собирателей индивидуально пронумерованными бирками пчелиной матки (Opalith-Zeichenplättchen), прикрепленными к их грудной клетке с помощью полимерного клея.

Обучение было завершено, когда пчела посетила каждую кормушку не менее 10 раз (примерно два дня обучения на пчелу). Затем мы добавили лечение (пустой контроль, живая бабочка или привязанный живой шершень) к каждой кормушке (см. Ниже) и наблюдали за дрессированной пчелой в течение 10 посещений массива. Выбор — посадка пчелы и кормление кормушкой.Пчеле разрешили покормиться, покинуть клетку и вернуться в общей сложности 10 посещений. После каждого визита мы случайным образом меняли местами кормушки, чтобы избежать потенциальной предвзятости. Мы обучили 15 пчел из каждой из трех семей, тестируя в общей сложности 45 различных пчел для каждого эксперимента.

В эксперименте 1 мы проверили выбор пчел на одной опасной кормушке (с V. velutina ) и двух безопасных кормушках: контрольную (без насекомых) и кормушку с бабочкой, которая безвредна для пчел [38 ], чтобы контролировать потенциальное отвращение пчел к безвредным большим насекомым.Все кормушки содержали 30% раствор сахарозы. Мы предсказали, что пчелы будут избегать опасной кормушки и в равной степени предпочтут две безопасные кормушки.

В эксперименте 2 мы протестировали выбор пчел в кормушки с различными уровнями опасности : большой хищник ( V. tropica ), более мелкий хищник ( V. velutin a) и без шершня (контроль). Все кормушки содержали 30% раствор сахарозы. Мы предсказали, что люди будут реже посещать опасные кормушки в зависимости от степени риска.

Наконец, мы проверили влияние различных качеств корма и уровней опасности. В эксперименте 3 часть A кормушки содержали 15%, 30% или 45% раствора сахарозы, но без хищников. В эксперименте 3, часть B, мы использовали те же концентрации сахарозы, но связали более высокое вознаграждение на с более высоким риском . В 15% растворе сахарозы не было хищников, а в кормушках с 30% и 45% сахарозы были малый шершень ( V. velutina ) и большой шершень ( V. tropica ), соответственно.Мы прогнозировали, что пчелы будут реже посещать опасные кормушки, но при принятии решений будут учитывать качество грядки (концентрацию сахара).

Статистика

Мы использовали тест Wilcoxon Signed Ranks для сравнения количества шершней каждого вида охотящихся и пойманных пчел на цветках. Все остальные данные соответствуют параметрическим предположениям, определенным посредством анализа остатков. Для анализа тепловых шариков ответов мы использовали однофакторный дисперсионный анализ повторных измерений [48]. Распределение рабочей силы в колонии. данных также были проанализированы с помощью однофакторного анализа повторных измерений ANOVA. Этот анализ изучает поведение колоний, рассматривая каждую колонию как индивидуум, реагирующий на лечение, и поэтому мы явно проверили эффект колонии. Поскольку ни в одном из этих экспериментов не было значительных эффектов колоний (см. Ниже), мы не тестировали эффекты колоний в экспериментах по индивидуальному выбору. Чтобы изучить индивидуальных выборов пчел , мы вычислили долю посещений каждой пчелы каждой кормушке, квадратный корень arcsin преобразовал эти пропорции [49] и использовали однофакторный дисперсионный анализ с повторными измерениями.В эксперименте 3B девять из 45 пчел не завершили все 10 посещений. Мы включили этих пчел в наш анализ, чтобы обеспечить симметричное сравнение с экспериментами на уровне колонии, в которых пчелы также могли решить не возвращаться. Мы используем Post-Hoc тесты Tukey-Kramer Honestly Significant Difference (HSD), которые дают консервативную оценку для попарных сравнений между видами лечения [48] и сообщают о значимых различиях как P <0,05, в соответствии со стандартными соглашениями [50].

Результаты

Эксперимент с тепловым шариком

Колонии медоносных пчел атаковали оба вида шершней, которые ответили агрессивно и атаковали более крупные виды в большем количестве (рис.1А). Масса V. tropica (1,44 ± 0,12 г) значительно больше массы V. velutina (0,36 ± 0,04 г, ANOVA F _1,28 = 1144,61, P <0,0001) . Значительно больше пчел собрали в тюки более крупного шершня ( F _1,26 = 844,75, P <0,0001): 276,8 ± 29,6 и 62,0 ± 10,4 пчел в мешках V. tropica (большой шершень) и V. velutina (меньший шершень) соответственно. Таким образом, в 4 раза более массивный вид шершней — V.tropica , представлял угрозу, которая вызывала в 4,6 раза более сильную защитную реакцию со стороны колоний.

Охота на цветы

Оба вида шершней пытались атаковать A. cerana , добывая пищу на живых цветах (рис. 1B). Значительно больше (в 34 раза) V. velutina , чем V. tropica шершней атаковали A. cerana (тест Вилкоксона, χ ² ₁ = 14,94, P = 0,0001, рис. 1B ). Для В.velutina , 6% атак закончились убийством, успешные отловы пчелы. Однако мы не наблюдали (0%) успешных убийств V. tropica (критерий Вилкоксона, χ ² ₁ = 6,20, P = 0,012). Это могло быть связано с меньшим количеством приступов V. tropica (0,4 ± 0,7 за 30 мин) по сравнению с V. velutina (13,7 ± 0,6,2 за 30 мин). Apis cerana также проявляли большую осторожность при поиске пищи в присутствии V.tropica , гораздо более крупный шершень (рис. 1), который должен быть более заметным, чем V. velutina .

Влияние на распределение кормовой базы колонии

Для эксперимента 1 наблюдается значительный эффект от лечения ( F _2,4 = 13,27, P = 0,017) и отсутствие значимого эффекта от колонии ( F _2,4 = 0,11, ). P = 0,90). Колонии набирали в среднем в 3,2 раза больше фуражиров, чем были обучены, и распределяли равное количество фуражиров для обоих безопасных кормушек (рис.2А). Однако в опасной кормушке с V. velutina (малый шершень) скармливается значительно меньше пчел, чем на безопасных кормушках с бабочкой или контролем без хищников (тест Tukey-Kramer HSD, P <0,05, рис. 2A ).

Рисунок 2. Как пчелиные семьи распределяют кормодобывание между источниками пищи с разными пищевыми качествами и уровнями опасности для хищников.

Кормушки, содержащие только сахарозу, показаны белыми полосами, контрольная бабочка — полосатой полосой, а маленькие (sm) и большие виды шершней — серыми и черными полосами соответственно.Показаны стандартные планки погрешностей. На каждом графике разные буквы указывают на существенные различия. Мы показываем среднее количество собирателей в группах кормушек в (A) эксперименте 1, (B) эксперименте 2 и (C) эксперименте 3 части A и B. В эксперименте 3 часть A кормушки содержали только сахарозу (столбцы с жирными линиями ). В части B использовался тот же диапазон концентраций сахарозы, но с указанными видами шершней при более высоких концентрациях сахарозы.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0075841.g002

В эксперименте 2 также наблюдается значительный эффект лечения ( F _2,4 = 35,70, P = 0,003) и отсутствие эффекта колонии ( F _2,4 = 0,60, P = 0,59). Каждая колония набирала в среднем в 3,4 раза больше собирателей, чем была обучена. Как и предполагалось, колонии распределяли наибольшее количество фуражиров на безопасную контрольную кормушку, промежуточное количество — на кормушку с малым шершнем и наименьшее количество — на кормушку с большим шершнем.Все попарные сравнения достоверно различаются (тест Tukey-Kramer HSD, P <0,05, рис. 2B).

В эксперименте 3 (части A и B) также наблюдается значительный эффект лечения ( F _5,10 = 22,43, P <0,0001, рис. 2C) и отсутствие значительного эффекта колонии ( F _5,10 = 0,12, P = 0,89). В эксперименте 3A (только сахароза, без шершней) каждая колония набрала в среднем в 2,7 раза больше пчел, чем была обучена, и распределила значительно больше труда на более богатых кормушек (все попарные сравнения значимы, тест Tukey-Kramer HSD, P <0.05). В эксперименте 3В каждая колония набрала в среднем в 1,3 раза больше фуражиров, чем была обучена, и распределила равное количество фуражиров среди всех фуражиров. Сравнение экспериментов 3A и 3B показывает, что в колониях не изменилось распределение рабочей силы на 15% кормушку (всегда безопасно). Однако при добавлении хищников к этим кормушкам в колониях значительно уменьшалось количество собирателей, выделяемых более богатым кормушкам на 30 и 45% (тест Tukey-Kramer HSD, P <0,05). Таким образом, когда у колоний был выбор между разными качествами корма, они не перераспределяли больше труда на бедных 15% кормушек, когда хищники присутствовали на более богатых кормушках.Колонии избегали риска и сократили количество собирателей, выделенных всем опасным кормушкам, даже несмотря на то, что они обеспечивали более богатое вознаграждение (рис. 2C).

Влияние на индивидуальный выбор кормления

Для эксперимента 1 наблюдается значительный эффект лечения ( F _2,88 = 10,00, P <0,0001, рис. 3A). Значительно больше пчел выбирают контрольную кормушку и кормушку для бабочек по сравнению с кормушкой V. velutina (малый шершень). Не было существенной разницы между выбором контрольных кормушек или кормушек-бабочек (тест Tukey-Kramer HSD, P <0.05).

Рис. 3. Влияние качества пищи и опасности хищников на выбор отдельных собирателей.

Гистограммы и планки погрешностей, как на рис. 2. Различные буквы указывают на существенные различия. Мы показываем пропорцию выбора пчел для кормушек в (A) эксперименте 1, (B) эксперименте 2 и (C) эксперименте 3 части A и B. В эксперименте 3 часть A кормушки содержали только сахарозу (столбцы с толстыми линиями). . В части B использовался тот же диапазон концентраций сахарозы, но с указанными видами шершней при более высоких концентрациях сахарозы.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0075841.g003

Для эксперимента 2 наблюдается значительный эффект лечения ( F _2,88 = 24,46, P <0,0001, рис. 3Б). Значительно больше пчел предпочитают безопасную кормушку опасной кормушке. Все попарные сравнения достоверно различаются (тест Tukey-Kramer HSD, P <0,05).

Для эксперимента 3 (части A и B) наблюдается значительный эффект лечения ( F _5,175 = 9.53, P <0,0001, рис. 3C). В эксперименте 3A (только сахароза, без шершней) наблюдается значительный эффект концентрации сахарозы, так что значительно большее количество пчел выбирают более богатые кормушки (все попарные сравнения значимы, тест Tukey-Kramer HSD, P <0,05). В эксперименте 3B люди изменили свой выбор и посетили все кормушки с одинаковой частотой (рис. 3C). Это отражает ответы колонии (рис. 2C).

Однако сравнение частей A и B эксперимента 3 показывает, что добавление хищников значительно уменьшило количество посещений наиболее богатой и опасной кормушки (45% сахарозы с большим шершнем) и соразмерно увеличило количество посещений самой бедной, но безопасной кормушки (15% сахарозы, нет хищников, тест Tukey-Kramer HSD, P <0.05). Небольшой шершень на кормушке с 30% сахарозы не уменьшал на индивидуальное посещение этой кормушки. Таким образом, особи были более терпимы к риску, чем колонии, что сокращало добычу пищи для всех опасных кормушек (рис. 2С). Кроме того, когда хищники добавлялись к кормушке, особи посещали безопасную кормушку самого низкого качества значительно чаще (рис. 3C), а колонии — нет (рис. 2C).

Влияние на продолжительность индивидуального кормления

В эксперименте 1 наблюдается значительный эффект лечения ( F _2,58 = 3.87, P = 0,026, рис. 4A). Пчелы тратили больше времени на кормление в кормушках для борьбы с бабочками и без хищников и меньше всего на кормушках V. velutina (малый шершень). Только продолжительность кормления между кормушками «бабочка» и V. velutina — существенно различается (тест Tukey-Kramer HSD, P <0,05).

Рис. 4. Влияние качества пищи и опасности для хищников на время индивидуального кормления.

Гистограммы и стандартные планки погрешностей, как на рис.2. Разные буквы указывают на существенные различия. Среднее время кормления в рядах кормушек в (А) эксперименте 1, (В) эксперименте 2 и (С) эксперименте 3, части А и В. В эксперименте 3, часть А, кормушки содержали только сахарозу (полоски с толстыми линиями). В части B использовался тот же диапазон концентраций сахарозы, но с указанными видами шершней при более высоких концентрациях сахарозы.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0075841.g004

В эксперименте 2 также наблюдается значительный эффект лечения ( F _2,58 = 26.76, P <0,0001, рис. 4B). Пчелы тратили значительно больше времени на кормление у безопасной кормушки по сравнению с кормушками с хищниками. Нет существенной разницы между временем кормления у кормушек с шершнями (тест Tukey-Kramer HSD, P <0,05).

В эксперименте 3 (части A и B) наблюдается значительный общий эффект лечения ( F _5,115 = 78,84, P <0,0001, рис. 4C). В эксперименте 3A пчелы тратили больше времени на кормление более богатыми кормушками (все попарные сравнения значимы, тест Tukey-Kramer HSD, P <0.05). Когда были добавлены хищники (эксперимент 3B), пчелы тратили равное время на кормление двумя самыми богатыми (и опасными) кормушками и значительно меньше времени на кормление на самых бедных, но безопасных кормушках (рис. 4C, тест Tukey-Kramer HSD, P <0,05). ).

Сравнение экспериментов 3A и 3B показывает, что пчелы тратили одинаковое количество времени на кормление 15% кормушек в обоих экспериментах. Присутствие мелкого шершня не повлияло на время кормления на кормушке 30%. Однако присутствие большого шершня значительно сокращало среднее время кормления при кормлении с 45% сахарозой.Сборщики потратили в 0,6 раза меньше времени на поглощение сахарозы, когда большой шершень был добавлен в кормушку 45% (рис. 4C).

Обсуждение

В наших экспериментах по выбору корма шершни не убивали пчел. Таким образом, ответы пчел на уровне колоний и отдельных особей демонстрируют силу воздействия непищевых хищников: как страх перед добычей может сильно и значительно повлиять на добычу пищи даже для богатых источников пищи. Это первая подробная демонстрация того, как страх, вызванный сложным природным сценарием, множеством видов хищников и качествами участков, влияет на индивидуальное и коллективное поведение опылителей в поисках пищи.Как крупные ( V. tropica ), так и более мелкие ( V. velutina ) виды шершней атаковали A. cerana , кормясь на цветках Cuphea balsarnona (рис. 1Б). Основываясь на поведении пчел в нападении и избегании, семьи и отдельные особи относились к большому шершню как к большей угрозе, чем к меньшему. Более крупный шершень, V. tropica , вызвал в 4,5 раза больше нападений со стороны колоний, чем более мелкий шершень, V. velutina (рис. 1А). Наши эксперименты по поиску пищи подтвердили, что бдительность на уровне колоний и индивидуумов соответствовала угрозе, исходящей от этих хищников.Колонии и особи проявляли больший страх (избегание) перед более крупным хищником, чем хищник меньшего размера (рис. 2,3), и тратили меньше времени на кормление в опасных местах, чем в безопасных (рис. 4). Когда кормушки предлагали разные уровни вознаграждения (15%, 30% или 45% раствор сахарозы в / в), кормление колоний и отдельных особей распределялось так, как ожидалось [51], в пользу более высоких концентраций сахара. Однако при балансировании качества пищи (концентрации сахарозы) и угроз со стороны множества хищников колонии и особи различались.Колонии (рис. 2С) демонстрируют большее неприятие риска, чем индивидуумы (рис. 3С). Колонии уменьшили количество собирателей, посещающих кормушку промежуточного качества, когда был добавлен малый шершень (сокращение на 55%, рис. 2C). Однако при добавлении маленького шершня особи не изменили посещения этой кормушки (рис. 3С). В целом, когда массив кормушек стал опасным, в колониях количество собирателей уменьшилось вдвое (рис. 2C). Особи были менее чувствительны: 80% вернулись, чтобы завершить все походы за кормом, когда мы добавили шершней.

Уровни угрозы хищников

Значительно больше пчел было задействовано в добыче большого шершня ( V. tropica ), чем у меньшего шершня ( V. velutina ). Это первые данные, количественно оценивающие A. cerana и V. tropica , но мы можем сравнить наши результаты V. velutina с другим исследованием. В среднем мы насчитали 62,0 ± 10,4 пчел в шариках V. velutina , что аналогично 77,3 ± 23,0 пчелам, указанным в работе Tan et al.[37] и несколько меньше, чем количество пчел, участвовавших в сбивке V. velutina и V. magnifica (168 ± 52 пчелы / мяч, данные включают оба вида шершней), о которых сообщил Аброл [33] в A. cerana. колоний в северной Индии. Apis cerana -фуражиры гораздо более опасались крупного хищника ( V. tropica , рис. 2,3,4), и, как и ожидалось [52], этот большой свирепый хищник встречался реже на нашем цветочном участке. В 6% атак Vespa velutina удалось поймать пчел, что ниже, чем у 32% другого воздушного хищника, пчелиного волка [15], но выше, чем у таких хищников, которые сидят и ждут, например, пауков-крабов. : 1.6% и 4,8% Misumena calycina — нападения на шмелей и других перепончатокрылых [24]. На цветочном участке V. tropica не удалось убить пчел, но он присутствовал в меньшем количестве и совершал меньше нападений. Пчелы сильно избегали этого хищника (рис. 2, 3 и 4), который должен быть виден с большего расстояния из-за его гораздо большего размера (рис. 1). Повышенная бдительность добычи может снизить успешность хищничества [8]. Возможно, это способствовало низкой успешности В.tropica и показывает, что летальные эффекты не являются единственной движущей силой поведения жертвы.

Prey ответов

Наши эксперименты по выбору манипулировали уровнем опасности жертвы, представляя различные участки ландшафта страха [11]. Ответы на уровне колонии и индивидуума совпадали, когда все кормушки представляли одинаковое качество вознаграждения (30% раствор сахарозы). Уклонение от добычи объясняется не только присутствием большого насекомого на кормушке. Пчелы не избежали безобидной бабочки (рис.2А, 3А) или тратить меньше времени на кормление в присутствии бабочки (рис. 4А) по сравнению с их поведением на кормушке без хищников. Колонии и отдельные особи избегали шершней, избегая более крупного шершня, чем меньшего (рис. 2B, 3B), и тратили соразмерно меньше времени на кормление более опасными кормушками (рис. 4B). Такое уклонение могло иметь последствия для пригодности колонии. У муравья, Lasius pallitarsis , колонии предпочитали более качественные участки корма, но при увеличении опасности нападения хищников сокращали добычу пищи на этом участке, и впоследствии наблюдалось снижение роста колоний [53].

Многие животные будут принимать решения о выборе участка, предполагающие компромисс между энергией и хищником [54]. Атака симулированного паука-краба на цветок с высокой наградой заставила собирателей переключиться на цветок с низкой наградой [55]. Кроме того, хищники могут охотиться участками, предпочитаемыми добычей. Пауки-крабы предпочитали охотиться на соцветиях молочая, которые давали больше нектара и которые чаще посещались пчелами-опылителями [41], [42]. Поэтому мы варьировали качество кормушек (15%, 30% или 45% раствор сахарозы) таким образом, чтобы наибольшее вознаграждение соответствовало наибольшему риску (самый крупный хищник).

Колонии и особи отреагировали изменением своего поведения, хотя и по-разному. С добавлением хищников особи увеличили свои предпочтения (рис. 3C) в пользу единственного безопасного корма (15% сахарозы), но не колонии (рис. 2C). Колонии проявляли большее неприятие риска, чем отдельные люди. Колонии значительно снизили количество собирателей, посещающих оба опасных кормушек (рис. 2C). Индивиды значительно снизили свои предпочтения только в отношении источника наибольшей опасности и наибольшего вознаграждения, но не средства подачи промежуточного вознаграждения и более низкого риска (рис.3С). Таким образом, люди, очевидно, обнаружили, что эта промежуточная кормушка стоит риска, связанного с меньшим шершнем, когда другие варианты выбора были безопасным, но плохим ресурсом и более опасным, но более богатым ресурсом. Распределение кормов для колоний возникает в результате индивидуального выбора корма и пополнения [56]. Более склонное к риску поведение, проявляемое колониями A. cerana , вероятно, возникло в результате сокращения пополнения опасных кормушек. У другого вида медоносной пчелы ( A. mellifera ) собиратели сокращают свои усилия по вербовке, меньше танцуя в поисках опасных источников пищи [45].

Что касается продолжительности кормления, модели предсказывают сильную зависимость между риском нападения хищников и временем проживания участков у мелких млекопитающих [54]. Песчанки собирают больше семян в защищенных местах, чем на открытых участках, где они более заметны совам [57]. Мы наблюдали такой же эффект у пчел. При выборе участков равного качества люди тратили равное количество времени на кормление у безопасных кормушек и значительно меньше — на опасных кормушках, хотя только сравнение бабочки и мелкого шершня было значимым (рис.4А). В этом эксперименте присутствие мелких шершней сокращало время кормления пчел на 13% по сравнению с контролем без хищников и на 20% по сравнению с кормушкой для бабочек. Эти относительно небольшие сокращения могут объяснить, почему разница только в 20% была значительной.

В отсутствие хищников индивидуальное время кормления должно коррелировать с концентрацией сахара (рис. 4C) из-за эффектов вязкости нектара и, возможно, уровня вознаграждения. Вязкость нектара увеличивается с концентрацией сахара [58], [59], а время впитывания пчелами увеличивается для более вязких растворов, даже если концентрация сахара поддерживается постоянной [60].Кроме того, некоторые социальные пчелы собирают большие нагрузки, если нектар имеет более высокую концентрацию сахара [61]. Следовательно, более высокие уровни вознаграждения могут увеличить продолжительность кормления. Неизвестно, собирает ли A. cerana большие партии более богатого нектара. Apis mellifera собиратели несут постоянную нагрузку нектара, независимо от концентрации сахарозы [62], и, таким образом, собиратели тратят больше времени на поглощение более концентрированных растворов сахарозы из-за повышенной вязкости раствора, а не уровня вознаграждения. В нашем эксперименте фуражиры сокращали время кормления только самым концентрированным сахарным раствором, когда добавлялся большой хищник.

Эффекты страха

Мы демонстрируем два классических эффекта страха: изменение продолжительности поиска пищи и использование пространства. Присутствие хищников уменьшило затраты пчел на сбор пищи на 17–33% (рис. 4A, B) и вызвало их избегание, уменьшив посещение опасных кормушек на 55–79% (рис. 3A, B). Эти результаты согласуются с разнообразной литературой о животных [16]. Краснозобые птицы проводят меньше времени в поисках пищи в солончаках в дни с высоким риском нападения перепелятников [63]. Дикие травоядные в африканской саванне предпочитают районы с низкой плотностью деревьев, где легче обнаружить хищников [64].

Наше исследование также проливает свет на то, что менее изучено: роль воздушных хищников в поведении опылителей и то, как страх влияет на массовые рекрутирующие суперорганизмы, рекрутирование которых может усиливать эффекты страха [45]. Исследования хищников пчел были сосредоточены на хищниках, которые сидят и ждут, таких как пауки-крабы [65]. Однако воздушные хищники, такие как шершни, могут ловить пчел в полете и поэтому могут иметь большее пространственное влияние, чем хищники, сидящие и ждущие, которые более локализованы. Такие воздушные насекомоядные могут снизить приспособленность растений.Цветки Hypericum fasciculatum реже посещались опылителями возле прудов с большим количеством хищников-стрекоз [66].

Наконец, мы показываем, что поиск пищи в колонии, результат массового пополнения, больше зависел от страха, чем от индивидуального выбора корма. Массовое пополнение — ключевая стратегия поиска пищи очень социальных пчел [56], [67], которые также являются важными опылителями в экосистемах по всему миру [68] — [70]. Таким образом, понимание возникающих эффектов страха на уровне суперорганизма, того, как колонии отличаются страхом поведения от своих отдельных членов, даст нам лучшее понимание того, как страх сформировал эволюцию кормодобывания пчел и как эффекты страха могут быть усилены на на уровне колонии, тем самым оказывая более широкое влияние на жизненно важную экосистемную услугу — опыление.

Благодарности

Мы хотим поблагодарить Дэвида Холуэя и анонимных рецензентов, чьи комментарии улучшили этот документ.

Вклад авторов

Задумал и спроектировал эксперименты: KT ZWW JCN. Проведены эксперименты: KT ZWH WWC ZWW YCW. Проанализированы данные: KT JCN. Предоставленные реагенты / материалы / инструменты анализа: JCN. Написал статью: KT JCN.

Ссылки

1. 1. Shurin JB, Clasen JL, Greig HS, Kratina P, Thompson PL (2012) Потепление сдвигает нисходящий и восходящий контроль структуры и функции пищевой сети пруда.Философские труды Королевского общества B: Биологические науки 367: 3008–3017
2. 2. Wilby A, Orwin KH (2010) Видовое богатство травоядных, состав и структура сообщества опосредуют эффекты богатства хищников и нисходящий контроль биомассы травоядных. Appl Microbiol Biotechnol 87: 87–97
3. 3. Knight TM, Chase JM, Hillebrand H, Holt RD (2006) Хищничество мутуалистов может снизить силу трофических каскадов. Ecol Letters 9: 1173–1178
4. 4.Бухманн С.Л., Набхан Г.П. (1997) Забытые опылители. Island Press. 1 стр.
5. 5. Тепедино В.Ю. (1980) Значение пчел и других насекомых-опылителей в поддержании видового состава цветов. Мемуары естествоиспытателя Большого бассейна 3: 139–150.
6. 6. Suttle KB (2003) опылители как медиаторы нисходящего воздействия на растения. Ecol Letters 6: 688–694
7. 7. Лима С.Л. (1998) Несмертельные эффекты в экологии взаимодействий хищник-жертва.BioScience 48: 25–34
8. 8. Браун Дж. С., Лаундре Дж. В., Гурунг М. (1999) Экология страха: оптимальный поиск пищи, теория игр и трофические взаимодействия. Journal of Mammalogy 80: 385–399.
9. 9. Айвз А.Р., Добсон А.П. (1987) Антихищное поведение и динамика популяций простых систем хищник-жертва. Am Nat 130: 431–447.
10. 10. Sih A (1992) Неопределенность в отношении добычи и баланс между потребностями в борьбе с хищниками и кормлением. Американский натуралист 1052–1069.
11. 11. Лаундре Дж. В., Эрнандес Л., Риппл В. Дж. (2010) Пейзаж страха: экологические последствия страха. Открытый экологический журнал 3: 1–7.
12. 12. Блюмштейн Д.Т. (2006) Развитие эволюционной экологии страха: как жизненный цикл и естественные особенности влияют на устойчивость птиц к нарушениям. Поведение животных 71: 389–399.
13. 13. Preisser EL, Bolnick DI, Benard MF (2005) Боишься до смерти? Эффекты запугивания и потребления во взаимодействиях хищник – жертва.Экология 86: 501–509
14. 14. Gonçalves-Souza T, Omena PM, Souza JC, Romero GQ (2008) Влияние на цветы, опосредованное признаками: искусственные пауки обманывают опылителей и снижают приспособленность растений. Экология 89: 2407–2413.
15. 15. Дукас Р. (2005) Шмели-хищники снижают плотность опылителей и приспособленность растений. Экология 86: 1401–1406.
16. 16. Romero GQ, Antiqueira PAP, Koricheva J (2011) Метаанализ воздействия риска хищничества на поведение опылителей.PLoS ONE 6: e20689
17. 17. Sih A, Englund G, Wooster D (1998) Возникающие воздействия множества хищников на добычу. Тенденции Ecol Evol (Amst) 13: 350–355.
18. 18. Лима С.Л. (1992) Жизнь в среде с множеством хищников: некоторые соображения по борьбе с хищниками. Анн Зул Фенничи 29: 217–226.
19. 19. Dukas R, Morse DH (2005) Пауки-крабы проявляют смешанное воздействие на пчел, посещающих цветы, и не влияют на компоненты приспособленности растений. Экология 12: 244–247.
20. 20. Dukas R, Morse DH (2003) Крабовые пауки влияют на посещение цветов пчелами. Ойкос 101: 157–163.
21. 21. Дукас Р. (2001) Влияние воспринимаемой опасности на выбор цветов пчелами. Ecol Letters 4: 327–333.
22. 22. Читатель Т., Хиггинсон А.Д., Барнард С.Дж., Гилберт Ф.С. (2006) Влияние риска хищничества со стороны пауков-крабов на поведение пчел при кормлении. Поведенческая экология 17: 933–939.
23. 23. Робертсон И.К., Магуайр Д.К. (2005) Пауки-крабы отпугивают насекомых от цветов перца.Ойкос 109: 577–582.
24. 24. Морс Д.Х. (1979) Поимка добычи пауком-крабом Misumena calycina (Araneae: Thomisidae). Oecologia 39: 309–319.
25. 25. Jha S, Kremen C (2013) Разнообразие ресурсов и однородность на уровне ландшафта стимулируют добычу кормов местными пчелами. Труды Национальной академии наук 110: 555–558
26. 26. Тан К., Радлофф С.Е., Ли Дж.Дж., Хепберн Х.Р., Ян М.Х. и др. (2007) Пчеловодство осой, Vespa velutina , пчел Apis cerana и A.mellifera . Naturwissenschaften 94: 469–472 Доступно: http://www.springerlink.com/index/10.1007/s00114-006-0210-2.
27. 27. Морс Д.Х. (1986) Хищный риск для насекомых, питающихся цветами. Oikos 223–228.
28. 28. Schmitz OJ, Krivan V, Ovadia O (2004) Трофические каскады: примат косвенных взаимодействий, опосредованных признаками. Ecol Letters 7: 153–163
29. 29. Wilson EE, Holway DA (2010) Множественные механизмы лежат в основе вытеснения одиночных гавайских перепончатокрылых инвазивной социальной осой.Экология 91: 3294–3302.
30. 30. Томсон Дж. Д. (1989) Изменение очевидных предпочтений шмелей в питании в результате агрессии осей Vespula . Can J Zool 67: 2588–2591.
31. 31. Ханна С., Фут Д., Кремен С. (2012) Управление инвазивными видами восстанавливает мутуализм растений-опылителей на Гавайях. J Appl Ecol 50: 147–155
32. 32. Burgett M, Akratanakul P (1982) Хищничество западной медоносной пчелы, Apis mellifera L., шершнем, Vespa tropica (L.). Психея: журнал энтомологии 89: 347–350
33. 33. Аброл Д.П. (2006) Защитное поведение Apis cerana F. против хищных ос. Журнал пчеловодства 20: 39–46.
34. 34. Сили Т.Д., Сили Р.Х., Акратанакул П. (1982) Стратегии защиты колоний медоносных пчел в Таиланде. Экологические монографии 52: 43–63.
35. 35. Тан К., Ли Х, Янг М.Х., Хепберн Х.Р., Радлофф С.Е. (2010) Откашливание осы вызывает эндотермическое производство тепла у сторожевых пчел.Журнал насекомых 10: 1–6
36. 36. Мацуура М., Ямане С. (1990) Биология веспинских ос. Springer Verlag. 1 стр.
37. 37. Тан К., Ян М-Х, Ван З-З, Ли Х, Чжан З.Й. и др. (2011) Совместное уничтожение ос смешанными колониями медоносных пчел, Apis cerana и Apis mellifera . Apidologie 43: 195–200
38. 38. Тан К., Ван З., Ли Х, Янг С., Ху З. и др. (2012) Сигнал «Я вижу тебя» между добычей и хищником между азиатской медоносной пчелой, Apis cerana , и шершнем, Vespa velutina .Поведение животных 83: 879–882
39. 39. Гуань Хуан И (2005) Вред от интродукции западной медоносной пчелы Apis mellifera L. китайской пчеле Apis cerana F. и ее экологические последствия. Acta Entomologica Sinica 3: 015.
40. 40. Corlett RT (2001) Опыление в деградировавшем тропическом ландшафте: тематическое исследование Гонконга. Дж. Троп Эколь 17: 155–161
41. 41. Морс Д.Х. (1986) Кормление пауков-крабов ( Misumena vatia ) при охоте на соцветия разного качества.Американский натуралист из Мидленда 116: 341–347.
42. 42. Морс Д.Х., Фриц Р.С. (1982) Экспериментальные и наблюдательные исследования выбора пятен в разных масштабах пауком-крабом Misumena vatia . Экология 63: 172–182.
43. 43. Андерсон С., Ратниекс FLW (1999) Распределение работников в сообществах насекомых: координация собирателей нектара и получателей нектара в пчелиных семьях ( Apis mellifera ). Поведенческая экология и социобиология 46: 73–81.
44. 44.Тан К., Ян М.Х., Радлофф С.Е., Хепберн Х.Р., Чжан З.Й. и др. (2008) Танцы под разные мелодии: гетероспецифическая расшифровка танца виляния пчелы. Naturwissenschaften 95: 1165–1168
45. 45. Abbott KR, Dukas R (2009) Медоносные пчелы в своем танце виляния рассматривают опасность цветов. Поведение животных 78: 633–635.
46. 46. Ранабхат Н.Б., Тамракар А.С. (2009) Исследование сезонной активности хищных ос, нападающих на медоносную пчелу Apis cerana Fab. колонии в южном поясе округа Каски, Непал.Журнал музея естественной истории 23: 125–128.
47. 47. Джурфа М. (2004) Процедура кондиционирования и распознавание цвета пчелы Apis mellifera . Naturwissenschaften 91: 228–231
48. 48. Lehman A, O’Rourke N, Hatcher L, Stepanski EJ (2005) JMP для базовой одномерной и многомерной статистики: пошаговое руководство. Кэри, Северная Каролина: SAS Institute Inc., 1 стр.
49. 49. Зар Дж. Х. (1984) Биостатистический анализ. Энглвудские скалы: Прентис-Холл.
50. 50. Wendorf CA (2012) Часть IV: статистика в стиле APA. Статистика для психологов: расчет и интерпретация базовой статистики с помощью SPSS. Университет Висконсина, Стивенс-Пойнт. С. 1–6.
51. 51. Waddington KD, Gottlieb N (1990) Фактическая и предполагаемая прибыльность: исследование цветочного выбора медоносных пчел. J Insect Behav 3: 429–441
52. 52. Colinvaux PA (1978) Почему большие свирепые животные редки: взгляд эколога. Princeton Academic Press.1 стр.
53. 53. Nonacs P, Dill LM (1990) Риск смертности и компромиссы качества пищи в единой валюте: предпочтения муравьиных пятен. Экология 1886–1892 гг.
54. 54. Лима С.Л. (1998) Стресс и принятие решений в условиях риска нападения хищников: последние события с точки зрения поведения, репродукции и экологии. Успехи в изучении поведения 27: 215–290.
55. 55. Jones EI, Dornhaus A (2011) Риск хищничества заставляет пчел отказываться от вознагражденных цветов и снижать активность кормодобывания.Поведенческая экология и социобиология 65: 1505–1511
56. 56. Дайер ФК (2002) Биология танцевального языка. Анну Рев Энтомол 47: 917–949
57. 57. Котлер Б.П., Браун Дж.С., Хассон О. (1991) Факторы, влияющие на поведение песчанок при кормлении и скорость хищничества сов. Экология 72: 2249–2260.
58. 58. Ким В., Жилет Т., Буш Дж.В.М. (2011) Оптимальные концентрации в нектарном питании. Труды Национальной академии наук 108: 16618–16621
59. 59.Kingsolver JG, Daniel TL (1995) Механика обработки пищевых продуктов насекомыми, питающимися жидкостью. Механизмы регуляции питания насекомых. Бостон, Массачусетс: Регулирующие механизмы кормления насекомых. С. 32–73. DOI: 10.1007 / 978-1-4615-1775-7_2.
60. 60. Боррелл Б.Дж. (2006) Механика кормления нектаром у орхидейной пчелы Euglossa imperialis : давление, вязкость и поток. Журнал экспериментальной биологии 209: 4901–4907
61. 61. Рубик Д.В., Бухманн С.Л. (1984) Выбор нектара Melipona и Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) и экология потребления нектара пчелиными семьями в тропическом лесу.Oecologia 61: 1–10
62. 62. Wells PH, Giacchino J (1968) Взаимосвязь между объемом и концентрацией сахара в грузах, переносимых пчелами. Журнал исследований пчеловодства 7: 77–82.
63. 63. Хилтон Г.М., Ракстон Г.Д., Крессвелл В. (1999) Выбор места кормления с учетом риска хищничества в красных копях: влияние погоды и активности хищников. Oikos 295–302.
64. 64. Riginos C, Grace JB (2008) Плотность деревьев саванны, травоядные и травоядное сообщество: восходящий подход противнисходящие эффекты. Экология 89: 2228–2238.
65. 65. Хиггинсон А.Д., Ракстон Г.Д., Скелхорн Дж. (2010) Влияние хищников, обитающих в цветах, на репродуктивный успех растений-хозяев. Oecologia 164: 411–421
66. 66. Knight TM, McCoy MW, Chase JM, McCoy KA, Holt RD (2005) Трофические каскады в экосистемах. Природа 437: 880–883
67. 67. Nieh JC (2004) Рекрутментная коммуникация у пчел без жала (Hymenoptera, Apidae, Meliponini). Apidologie 35: 159–182
68. 68.Partap U (2011) Роль медоносных пчел в опылении. Медоносные пчелы Азии. Берлин: Springer Verlag. С. 227–255.
69. 69. Гарибальди Л.А., Стеффан-Девентер И., Винфри Р., Айзен М.А., Боммарко Р. и др. (2013) Дикие опылители улучшают плодоношение сельскохозяйственных культур независимо от численности медоносных пчел. Наука 339: 1608–1611
70. 70. Potts SG, Biesmeijer JC, Kremen C, Neumann P, Schweiger O, et al. (2010) Глобальное сокращение опылителей: тенденции, воздействия и движущие факторы. Trends Ecol Evol (Amst) 25: 345–353

Краткий урок маммологии 101

Позднее лето, начало осени — время, когда млекопитающие, обитающие в западной Пенсильвании, становятся более заметными.Их стало больше, поскольку молодняк из брачного сезона в этом году выращивается и выращивается самостоятельно. Земля созревает, собирая урожай семян, орехов, фруктов и других плодов лета, а местные млекопитающие пользуются этим богатством. Наконец-то зима не за горами. Жизнь в дикой природе означает, что пора готовиться к сезону, когда пищу будет гораздо труднее найти.

Поскольку мы с большей вероятностью увидим наших местных родственников — помните, млекопитающие — это тот класс животных, к которому мы принадлежим, — в эти дни я подумал, что было бы хорошее время написать о некоторых местных млекопитающих.

Во-первых, давайте проведем короткое занятие по маммологии 101.

Эти животные выделяются среди множества других позвоночных животных на Земле по нескольким характеристикам. Наиболее очевидным является то, что у самок есть специальные кожные железы, вырабатывающие молоко для кормления их детенышей. У самцов такие же железы, но они рудиментарные и нефункциональные.

Другой отличительной особенностью являются волосы. Это кажется очевидным для большинства знакомых нам диких животных, но киты — млекопитающие и кажутся лысыми.При более внимательном рассмотрении выясняется, что киты и дельфины имеют шерсть в зародыше, а затем могут иметь несколько щетинок на носу.

Млекопитающие уникальны в мире позвоночных животных тем, что нижняя челюсть состоит из одной пары костей, называемых зубными костями, соединенных с черепом фиксированным суставом. Есть и другие особенности, которые делают нас отличительными, такие как диафрагмы под легкими, четырехкамерное сердце, ноги под телом (ноги рептилий расположены по бокам) и увеличенный мозг.

Готов поспорить, вы не осознавали, что вы и местные дикие существа из класса млекопитающих настолько уникальны.Класс распущен.

При написании этой статьи я долго и усердно думал, с какого млекопитающего из штата Пенсильвания начать, и хотел, чтобы оно было знакомо почти всем. Есть много кандидатов, таких как бурундуки, белки, мыши, еноты, опоссумы, скунсы и кролики. Однако я решил быть официальным и начать с законодательно назначенного млекопитающего штата Пенсильвания — белохвостого оленя. Неважно, что научное название нашего государственного млекопитающего — Odocoileus virginianus.Род относится к зубам оленя, а вид — к состоянию, в котором он был впервые описан науке.

Рядом с черным медведем белохвостый олень — самое крупное млекопитающее, бродящее по Пеннс-Вудс. И бродить это так. Белые хвосты есть в каждом из 61 округа Пенсильвании, включая Филадельфию. Я видел оленей в дебрях северной центральной части Пенсильвании, где вы можете находиться более чем в восьми милях от ближайшей дороги, а также гулял по центру Форбс-авеню в Белкаррел-Хилл одним снежным зимним вечером.Кроме того, они простираются от южной части Гудзонова залива в центральной Канаде до северной части Южной Америки, от восточного берега до побережья Тихого океана. Единственные части Соединенных Штатов, в которых нет этого успешного млекопитающего, — это Калифорния и засушливая пустыня на юго-западе.

Белохвостые олени — травоядные. То есть питаются исключительно растениями. Вероятно, это не новость для тех из вас, кто пытался выращивать сады в местах, где много оленей.

Ранней весной олени питаются нежными новыми веточками многих пород деревьев, но их фаворитами являются клены, кизил, крабовое яблоко и черная вишня.Поздней весной олени переходят на новые травы и сочные невысокие травы, в том числе на многие из наших любимых полевых цветов. Небольшое стадо может уничтожить большие колонии полевых цветов, таких как триллиум, за одну ночь. Такая катастрофа произошла несколько лет назад на знаменитой тропе Триллиум в Лисьей капелле. Единственным выходом из этой ситуации был высокий прочный забор вокруг основного склона полевых цветов, чтобы держать животных подальше от нежных растений. Фермеры слишком хорошо знают среду обитания белохвостов и их вкус к кукурузе, люцерне и сое.То, что произошло на Trillium Trail, слишком часто случается с выращиванием сельскохозяйственных культур по всему штату.

Зима изменяет рацион оленей обратно на древесные породы, и хотя некоторые виды, такие как лавр, рододендрон и гамамелис, не являются фаворитами, если сезон длинный и большие и основные продукты стада истощены, белохвостый олень превратится в даже эти растения и причиняют значительный ущерб. Несмотря на всю красоту и грацию этого изысканного животного наших лесов и задних дворов, белохвост может стать настоящей проблемой, когда его популяция слишком велика.

Несмотря на то, что в Пенсильвании обитает несколько миллионов белохвостых оленей, они не являются самыми многочисленными млекопитающими в Пенсильвании. Эта честь принадлежит луговой полевке.

Нет, я не ошибаюсь в написании «полевка» вместо «крот» — еще одно распространенное млекопитающее. Луговая полевка настоящая, многочисленна и широко распространена. Там, где укрытие и еда в изобилии, на одном акре травянистого луга может проживать более 250 луговых полевок.

Луговая полевка — маленькое существо длиной около 7 дюймов с каштаново-коричневой лохматой шерстью, маленькими черными глазами, крошечными ушками, спрятанными в шерсти, и двухдюймовым хвостом.Его излюбленное место обитания — луга, поскольку он, как и олень, является травоядным. Он ест травы, семена и мелкие фрукты. Возможно, вы видели одного из этих маленьких грызунов — родственника белок, мышей, крыс, бурундуков и сурков — в мерцании, когда он сновал в проем заброшенного пастбища и выходил из него. Возможно, вы думали, что это мышь.

Эти животные являются важным связующим звеном между растениями и более крупными млекопитающими. Травы улавливают солнечную энергию, которая хранится в листьях и семенах. Луговые полевки едят листья и семена и превращают растительную энергию в мышцы и ткани.Лисы, скунсы, еноты, ласки, норки и опоссумы едят луговых полевок вместе с другими мелкими животными и несут исходную солнечную энергию дальше по пищевой цепочке. Полевки также являются пищей для змей, ястребов, сов, ворон и даже синих соек, снова являясь связующим звеном между растениями и плотоядными животными — мясоедами.

Вы редко увидите один, но если вы разделите высокую траву и посмотрите между кустами, где растения выходят из-под земли, вы, вероятно, найдете хорошо изношенную сеть дорожек, тщательно чистых и открытых для перехода от гнезда к кормушке. область для уборной.

Просто чтобы отдать должное, научное название луговая полевка — Microtus pennsylvanicus. Здесь род относится к крошечным ушам животного, а вид, как и прежде, относится к состоянию, в котором он был впервые описан науке. Может быть, луговая полевка должна быть нашим государственным животным; в конце концов, он милый и пушистый — если вы его когда-нибудь увидите.

Другие млекопитающие крупнее полевок, но их часто так же трудно увидеть.

Бобры многочисленны и являются одними из самых крупных грызунов в мире.Но они застенчивы и скрытны. Терпение и наблюдение ранним утром или поздним вечером на активном пруду с бобрами дадут вам возможность хорошо рассмотреть этих водных травоядных, но сделайте одно быстрое движение, и они исчезнут под водой в мгновение ока. Чаще наблюдаются признаки активности бобра. Срубленное дерево с характерными двойными шишками из обгрызенной древесины и груда щепок — ключ к разгадке того, что вокруг обитают эти грызуны.

Дикобразы также наслаждаются нежным растущим слоем деревьев прямо под корой, но они не рубят деревья, чтобы их накормить.Эти крупные щетинистые млекопитающие являются опытными альпинистами и поднимаются до верхних конечностей, чтобы пообедать. В основном это зимняя диета. Летом они также будут питаться ягодами, семенами, корнями и цветами.

Это млекопитающие, которых вы можете встретить в Пенсильвании прямо сейчас. Другие когда-то были частью этого региона, но теперь исчезли. Термин, который экологи используют для описания этого состояния, когда вид, вымирающий из одной части его первоначального ареала, искореняется.

Млекопитающие, истребленные из Пенсильвании, включают серых волков, росомах, вапити или лосей, лосей и самого крупного наземного млекопитающего в Северной Америке — бизонов.Горные львы когда-то были главными хищниками оленей и долгое время считались истребленными в Пенсильвании. Однако в настоящее время считается, что появление этих североамериканских львов не определено.

Если вас интересует дополнительная информация о млекопитающих в Пенсильвании, вам следует поискать «Путеводитель по млекопитающим Пенсильвании» Джозефа Ф. Мерритта, опубликованный в 1987 году издательством Питтсбургского университета для Музея естественной истории Карнеги. . Это исчерпывающий справочник по отряду млекопитающих в штате.Каждый вид подробно описан, включая его экологию, поведение и размножение, а также статус в штате. Книга пронизана выдающимися фотографиями опытного фотографа дикой природы Хэла Корбера и других. Есть 17 цветных фотографий, включая классическую фотографию рыжей лисы, которая является одной из моих любимых фотографий дикой природы из Пенсильвании.

Paul g. Вигман — писатель-фрилансер, фотограф и натуралист, родившийся и выросший в западной Пенсильвании. Напишите ему через Tribune-Review, 622 Cabin Hill Drive, Greensburg, PA 15601; или напишите ему по адресу pgwphotography @ earthlink.сеть .

Источники

Фотоальбом экспедиции

Зал африканской дикой природы, Музей естественной истории Карнеги
Фото: Минди Макнафер

Эдгар А. Мирнс (слева) и неопознанный член экспедиции Фрика, ок. 1911–12
Собрание Рутвена Дина, Отдел эстампов и фотографий, Библиотека Конгресса, LC-USZ62-115848

Сувенирная открытка, площадь Менелик, Джибути, ок.1905 г.
http://commons.wikimedia.org/wiki/File:Djibouti-c1905.jpg

Hipposideros caffer (Листоносая летучая мышь Сандеволла)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
Фото: П. Лэйкок

Мирнс (дальний слева) и Фрик (в центре) в кемпинге, гр. 1911–12
Собрание Рутвена Дина, Отдел эстампов и фотографий, Библиотека Конгресса, LC-USZ62-115844

Император Менелик II
Из А. Генри Сэвиджа Лэндора, По самой широкой Африке: описание страны и ее жителей Восточной, Центральной и Западной Африки во время двенадцатимесячного путешествия из Джибути в Кабо-Верде , Vol.I (Лондон: Hurst and Blackett Ltd., 1907).

Голотип, Epimys rufidorsalis ankoberensis (эфиопская белоногая узкоголовая крыса)
Музей естественной истории Карнеги, CM 3513
Фото: Джон Р. Уибл

Железный мост через реку Хаваш
От М. С. Веллби, «Твикст Сирдар и Менелик: отчет о годовой экспедиции из Зейлы в Каир через неизвестную Абиссинию (Harper & Brothers Publishers, Лондон и Нью-Йорк, 1901).

Голотип, Stenocephalemys albocaudata (Эфиопская белохвостая узкоголовая крыса)
Музей естественной истории Карнеги, CM 3415
Фото: Джон Р.Wible

Colobus guereza guereza (Mantled Guereza)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
Фото: П. Перри

Kobus ellipsiprymnus (Waterbuk)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
Фото: П. Перри

Elephantulus rufescens (Rufous Elephant Shrew)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
Фото: Г. Б. Ратбун

Chlorocebus pygerythrus (Vervet Monkey)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
Фото: H.Ф. П. Пейн

Верблюды переходят реку, гр. 1911–12
Коллекция Рутвена Дина, Отдел эстампов и фотографий, Библиотека Конгресса, LC-USZ62-115846

Lepus capensis (Cape Hare)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
Фото: Б. Д. Паттерсон

Восточный берег озера Рудольф, около южной оконечности
От Герберта Фридмана, птиц, собранных экспедицией Чайлдса Фрика в колонию в Эфиопию и Кению: Часть 2. Пассажиры , Бюллетень 153 (Вашингтон, округ Колумбия).С .: Смитсоновский институт, Национальный музей США, 1937 г.).
Фото: А. Б. Фуллер

Syncerus caffer (Африканский буйвол)
Музей естественной истории Карнеги, Зал африканской дикой природы
Фото: Музей естественной истории Карнеги

Diceros bicornis (Черный носорог)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
Фото: С. Дж. Блейвейс

Paraxerus ochraceus (Белка охристого куста)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
Фото: B.А. Робертс

Череп бегемота amphibius kiboko (Hippopotamus)
Музей естественной истории Карнеги, CM 2033
Фото: Джон Р. Уибл

Мистер и миссис Макмиллан
От Б. Х. Джессена, Экспедиции У. Н. Макмиллана и охота на крупную дичь в Южном Судане, Абиссинии и Восточной Африке (Marchant Singer & Co., Лондон, 1906).

Aepyceros melampus suara (Impala)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
Фото: D.К. Гордон

Уличная сцена, Найроби, между ок. 1900 и 1923
Коллекция Фрэнка и Фрэнсис Карпентер, Отдел эстампов и фотографий, Библиотека Конгресса, LC-USZ62-

Подготовка Giraffa camelopardalis tippelskirchi (Giraffe), CM 2112
Фотограф неизвестен, Без названия. 1911. Черно-белый принт. Институциональные фотографии. Раздел млекопитающих. Архивы музея естественной истории Карнеги.

Автомобиль Гари
От Питера Маккуина, В самой дикой Африке: отчет об охоте и разведке через Уганду, Викторию Ньянзу, регион Килиманджаро и Британскую Восточную Африку… (L.К. Пейдж и Ко., Бостон, 1909 г.).
Фото: Петр Дуткевич

Клейтон, Центр искусства и истории Фрика, Питтсбург, 2012
Клейтон (дом Генри Клея Фрика), Центр искусства и истории Фрика, 7227 Рейнольдс-стрит, Питтсбург, Пенсильвания, США. от Daderot под лицензией CC0 1.0 Universal Public Domain Dedication

Портрет Чайлдса Фрика, сделанный The Falk Studio, 1901
Предоставлено The Frick Collection / Frick Art Reference Library Archives, Нью-Йорк

Чайлдс Фрик с горой Ньяла, гр.1911–12
Предоставлено коллекцией Фрика / Архивом справочной библиотеки Фрика, Нью-Йорк

Эдгар А. Мирнс, между 1890 и 1910 годами
Собрание Рутвена Дина, Отдел эстампов и фотографий, Библиотека Конгресса, LC-USZ62-115922
Фотограф неизвестен

Мои палатки. Лагерь в Ферн-Спринг, недалеко от Бейкерс-Бьютт, горы Моголлон, Аризона, 1887 г.
Коллекция Мирнса, Отдел эстампов и фотографий, Библиотека Конгресса, LC-USZ62-105870
Фото: Эдгар А. Мирнс (1856-1916)

Mearnsia picina (Филиппинский хребет), названный в честь Мирнса в 1911 г.
Из материалов научных собраний Лондонского зоологического общества, часть III, открытая библиотека 1878 г.org

Маршевое сафари
От Абеля Чепмена, О сафари: охота на крупную дичь в Британской Восточной Африке с исследованиями в области птичьего мира (Эдвард Арнольд, Лондон, 1908).
Фото: R. J. Cuninghame

Объявление для Newland, Tarlton & Co.
Из Х. Ф. Уорда и Дж. У. Миллигана, Справочник Британской Восточной Африки (The Caston [B.E.A.] Printing & Publishing Co., Ltd., Найроби, 1912).

Перечень оборудования
От Перси К. Мадейра, Охота в Британской Восточной Африке (J.B. Lippincott Company, Филадельфия и Лондон, 1909 г.).

Реклама Burberrys
От К. Х. Стиганда, Игра в Британской Восточной Африке (Гораций Кокс, Виндзор Хаус, Лондон, 1909).

Объявление Wilkinson Sword Co., Ltd.
Из Х. Ф. Уорда и Дж. У. Миллигана, Справочник Британской Восточной Африки (Caston [B.E.A.] Printing & Publishing Co., Ltd., Найроби, 1912).

Объявление для Humphreys & Crook
Из Х. Ф. Уорда и Дж. У. Миллигана, Справочник Британской Восточной Африки (The Caston [B.E.A.] Printing & Publishing Co., Ltd., Найроби, 1912 г.).

Объявление отелей корпорации Восточной Африки и Уганды
От Х. Ф. Уорда и Дж. У. Миллигана, Справочник по Британской Восточной Африке (The Caston [B.E.A.] Printing & Publishing Co., Ltd., Найроби, 1912).

Железная дорога Уганды
От Перси К. Мадейра, Охота в Британской Восточной Африке (Компания Дж. Б. Липпинкотт, Филадельфия и Лондон, 1909).
Фото: Newland, Tarlton & Co.

Локомотив Болдуина на пути из Момбасы в Найроби
Из Перси К.Мадейра, Охота в Британской Восточной Африке (Компания Дж. Б. Липпинкотт, Филадельфия и Лондон, 1909 г.).
Фото: Перси С. Мадейра

Плакат железной дороги Уганды, 1908 г.
Предоставлено transpress New Zealand (www.transpressnz.com)

Объявление для железной дороги Уганды
От Х. Ф. Уорда и Дж. У. Миллигана, Справочник по Британской Восточной Африке (Caston [B.E.A.] Printing & Publishing Co., Ltd., Найроби, 1912).

Реклама железной дороги Уганды
Плакат железной дороги Уганды на историческом паровозе Twshane Express, которым управляет компания Friends of the Rail в Претории, Южная Африка, NJR ZA, имеет лицензию CC BY-SA 3.0

Железнодорожная карта Уганды, 1910 г.
Предоставлено семьей Бениц (benitz.com)

Переход через мост Цаво
Предоставлено Харджиндер Сингх Канвал (www.sikh-heritage.co.uk)

Рядом с Момбасой, гр. 1899
http://commons.wikimedia.org/wiki/File:Kurve_bei_Mombasa.jpg

Equus quagga (Plains Zebra)
Национальный заповедник Масаи Мара, Кения, 2012
Фото: Coke Smith (www.cokesmithphototravel.com)

Полив экспедиции Фрика, ок.1911–12
Предоставлено коллекцией Фрика / Архивом справочной библиотеки Фрика, Нью-Йорк

Книги из личной библиотеки Фрика
Фото: Лиза Мириелло

Старый форт на главной улице Момбасы, гр. 1907 г.
От Перси К. Мадейра, Охота в Британской Восточной Африке (Компания Дж. Б. Липпинкотт, Филадельфия и Лондон, 1909).
Фото: Перси С. Мадейра

Автор с зеркальной камерой, оснащенной телеобъективом
От А. Рэдклиффа Дагмора, Приключения камеры в африканских дебрях (Doubleday, Page & Company, Нью-Йорк, 1910).

Млекопитающие Фото кредиты

Aepyceros melampus (Impala)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
фото: Д. К. Гордон

Alcelaphus buselaphus (Hartebeest)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит

Capra walie (Walia)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: C.Смит

Connochaetes taurinus (Blue Wildebeest)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П. Перри

Damaliscus korrigum (Topi)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: А. Х. Али

Eudorcas thomsonii (Газель Томсона)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: J.Х. Шошани

Gazella dorcas (Dorcas Gazelle)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П. И. Вагнер

Hippotragus equinus (Роанская антилопа)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: Б. Д. Паттерсон

Kobus ellipsiprymnus (Waterbuk)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П.Перри

Litocranius walleri (Геренук)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: Б. Д. Паттерсон

Madoqua guentheri (Günther’s Dikdik)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит

Nanger granti (Газель Гранта)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П.Перри

Nanger soemmerringii (Газель Земмерринга)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит

Oreotragus oreotragus (Klipspringer)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П. Перри

Oryx beisa (Beisa)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: C.Смит

Ourebia ourebi (Oribi)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
фото: П. Перри

Raphicerus campestris (Steenbok)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: Л. Э. Хардинг

Redunca fulvorufula (Mountain Reedbuck)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П.Перри

Redunca redunca (Ридбак обыкновенный)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит

Sylvicapra grimmia (Буш Дуйкер)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит

Syncerus caffer (африканский буйвол)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
фото: П.Перри

Taurotragus oryx (Common Eland)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П. Перри

Tragelaphus buxtoni (Mountain Nyala)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит

Tragelaphus imberbis (Малый Куду)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: C.Смит

Tragelaphus scriptus (Bushbuck)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П. Перри

Tragelaphus strepsiceros (Большой Куду)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П. Перри

Giraffa camelopardalis (Giraffe)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: D.К. Гордон

Hippopotamus amphibius (Common Hippopotamus)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
фото: Музей государственного университета Оклахомы

Phacochoerus africanus (Бородавочник обыкновенный)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П. Перри

Canis anthus (Golden Wolf)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П.Перри

Canis mesomelas (Черноспинный шакал)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: Дж. Г. Холл

Canis simensis (эфиопский волк)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит

Lycaon pictus (Африканская дикая собака)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П.Перри

Otocyon megalotis (Bat-eared Fox)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: Дж. Андерсон

Acinonyx jubatus (Cheetah)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: J. D. Haweeli

Felis silvestris (Wildcat)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П.Перри

Panthera leo (Lion)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
фото: J. D. Haweeli

Panthera pardus (Leopard)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
фото: П. Перри

Helogale parvula (обыкновенный карликовый мангуст)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: L.Э. Хардинг

Crocuta crocuta (Пятнистая гиена)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: А. Х. Али

Hyaena hyaena (полосатая гиена)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
фото: К. В. Финк

Mellivora capensis (Honey Badger)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: T.Л. Бест

Hipposideros caffer (Листоносая летучая мышь Сандеволла)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П. Лэйкок

Cardioderma cor (Heart-nosed Bat)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: Б. Д. Паттерсон

Lavia frons (Желтокрылая летучая мышь)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П.Waser

Epomophorus sp. (Фруктовая летучая мышь с эполетом)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: Л. Дж. Маклеллан

Atelerix albiventris (Четырехпалый еж)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: А. Х. Шумейкер

Heterohyrax brucei (Желто-пятнистый каменный даман)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: C.Т. Коллинз

Lepus capensis (Cape Hare)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
фото: Б. Д. Паттерсон

Lepus habessinicus (Абиссинский заяц)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит

Elephantulus rufescens (Rufous Elephant Shrew)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: G.Б. Ратбун

Equus grevyi (Зебра Греви)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П. Перри

Equus quagga (Quagga)
Американское общество маммологов, библиотека изображений млекопитающих
фото: П. Перри

Diceros bicornis (Черный носорог)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: S.J. Bleiweiss

Cercopithecus albogularis (Обезьяна Сайкса)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит

Chlorocebus aethiops (Grivet)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит

Chlorocebus pygerythrus (Vervet Monkey)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: H.Ф. П. Пейн

Colobus guereza (Mantled Guereza)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: П. Перри

Papio anubis (Olive Baboon)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит

Papio cynocephalus (Yellow Baboon)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: A.Х. Али

Papio hamadryas (Hamadryas Baboon)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит

Loxodonta africana (Африканский слон-кустарник)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: Дж. Х. Шошани

Acomys cineraceus (Серая колючая мышь)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: C.Смит

Arvicanthis niloticus (African Arvicanthis)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: М. Андера

Otomys sp. (Vlei Rat)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: J. Visser

Stenocephalemys albipes (Белоногая Stenocephalemys)
Музей естественной истории Карнеги
фото: Джон Р.Wible

Stenocephalemys albocaudata (Белохвостые Stenocephalemys)
Музей естественной истории Карнеги
фото: Джон Р. Уибл

Heliosciurus rufobrachium (Красноногая солнечная белка)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: Г. Б. Ратбун

Paraxerus ochraceus (Белка охристого куста)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: B.А. Робертс

Xerus rutilus (Бесполосый суслик)
Американское общество маммологов, Библиотека изображений млекопитающих
фото: К. Смит